Modern concepts of pulmonary function in cross-country skiers: bronchoconstriction, seasonality, and performance

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

This review systematizes current knowledge on adaptation and maladaptation of pulmonary function and ventilation during physical exertion in cross-country skiers as endurance athletes. Recently, studies have pointed to a possible limiting role of the respiratory system in athletes’ physical performance and competitive outcomes; however, these studies remain scarce and at times contradictory. The review addresses both well-known changes, such as exercise-induced airway bronchoconstriction, and less-studied phenomena, including seasonal variability of pulmonary function in cross-country skiers. Exercise-induced bronchoconstriction is shown to be a common feature among professional skiers training in dry, cold climates and to occur in two distinct forms: asthmatic and non-asthmatic. At the same time, there is a lack of studies elucidating the impact of bronchoconstriction on the endurance of athletes. Changes in breathing reserve during exercise in skiers may serve as a valuable indicator of respiratory system maladaptation and adaptation to athletic training. The presence of confirmed annual variability in pulmonary function parameters should be taken into account when conducting studies and interpreting spirometric results. This review presents the first attempt at a comprehensive conceptualization of respiratory mechanisms limiting physical performance in athletes. Key factors restricting oxygen uptake during exercise in cross-country skiers include fatigue of respiratory and locomotor muscles, hypoxemia, and expiratory flow limitation. These findings are essential for developing more effective strategies to prevent pulmonary dysfunction and to maintain high levels of athletic performance.

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Доказано, что у спортсменов формируются специфичные виду спорта адаптивные особенности функции внешнего дыхания (ФВД) [1–3]. Существующие исследования [3–6] указывают на позитивное влияние физических тренировок на показатели ФВД. На самом деле физиологические адаптации дыхательной системы к экстремальным нагрузкам, характерные для лыжников-гонщиков, представляют сложный многофакторный процесс. Предположительно, эти же факторы при недостаточном профессиональном контроле могут выступать инициирующими для развития дезадаптивных состояний [7–9], потенциально ограничивающих как здоровье спортсменов [3, 10], так и спортивные достижения [11]. Кроме того, несмотря на то что ФВД является ключевым физиологическим показателем, выявленные годовые климатические изменения её параметров [12, 13] остаются недостаточно изученными и, как следствие, зачастую игнорируются в спортивной, клинической практике и научных исследованиях.

Настоящий научный обзор направлен на систематизацию имеющихся данных, касающихся комплекса разнонаправленных изменений системы внешнего дыхания лыжников-гонщиков как представителей группы спортсменов, развивающих выносливость, и влияние этих изменений на физическую работоспособность спортсменов. Комплексное исследование этих аспектов позволит систематизировать данные и усовершенствовать подходы к подготовке спортсменов, поддержать их здоровье и повысить результативность в лыжных гонках.

ФУНКЦИЯ ВНЕШНЕГО ДЫХАНИЯ СПОРТСМЕНОВ В ПОКОЕ

Адаптация дыхательной системы спортсменов проявляется в увеличении силы и выносливости дыхательных мышц, снижении сопротивления дыхательных путей и увеличении альвеолярной поверхности [6]. Показано, что лыжники-гонщики в покое имеют на 5–20% более высокие статические и динамические объёмы лёгких и скорости воздушного потока по сравнению с нетренированными людьми [3, 12, 14, 15]. Кроме того, показатели ФВД у спортсменов, тренирующих выносливость, выше должных значений, рассчитанных по формулам [12, 16, 17]. Хотя максимальные объёмные скорости при выдохе (МОС25–75) и индекс Тиффно у спортсменов всё-таки могут быть ниже, чем их должные значения [3], вероятно, это связано с высокими значениями форсированной жизненной ёмкости лёгких (ФЖЕЛ) и жизненной ёмкости лёгких (ЖЕЛ), а также с формированием возможной обструктивной патологии дыхания у спортсменов, тренирующих выносливость.

Результаты исследований [1–3, 18, 19] показывают, что занятия спортом вызывают адаптивные изменения в дыхательной системе, специфичные в том числе для вида спорта. В контексте аэробных нагрузок, применяемых в подготовке спортсменов, тренирующих выносливость, наблюдается максимальное вовлечение лёгочной вентиляции. Спортсмены, тренирующие выносливость, как правило, демонстрируют более высокие значения показателей ФВД, в частности ЖЕЛ, чем спортсмены силовых видов спорта, кроме индекса Тиффно, который практически не отличается в этих группах [2, 3, 18].

Регулярные тренировки улучшают функцию дыхательных мышц [1–3], особенно при развитии выносливости [4]. Так, спортсмены, тренирующие выносливость, имеют более сильные дыхательные мышцы и лучше используют дыхательный резерв (ДР) [20, 21]. Кроме того, специальная тренировка дыхательных мышц приводит к увеличению параметров функции дыхания у спортсменов [4–6], хотя для футболистов это не всегда подтверждается [22]. Предполагается, что этот эффект реализуется за счёт улучшения вентиляционной функции лёгких, проявляющейся в снижении сопротивления дыхательных путей благодаря более равномерному распределению воздуха по отделам лёгких, расширению альвеол и повышению эластических свойств лёгочной ткани вследствие увеличения объёма лёгких [23].

Параметры ФВД связаны с антропометрическими характеристиками спортсмена — массой тела, ростом, полом, возрастом, а также обладают годовой сезонностью [16, 24–26].

Рост спортсмена — один из наиболее значимых факторов, определяющих лёгочные объёмы. Исследование B. Lazovic и соавт. [1] показало, что рост спортсмена положительно связан с ЖЕЛ, ФЖЕЛ и объёмом форсированного выдоха за первую секунду (ОФВ1), а масса тела — только с ОФВ1. Масса тела связана с функцией дыхания, но в меньшей степени, чем рост [1]. Взаимосвязь массы тела и показателей ФВД можно описать параболической зависимостью [27]: как избыточная, так и недостаточная масса тела может снижать показатели. Избыточная масса тела снижает подвижность диафрагмы и увеличивает сопротивление дыхательных путей, а большая мышечная масса улучшает вентиляционную способность. У элитных спортсменов предикторами ФЖЕЛ считаются возраст, масса тела, рост, окружность бёдер и процент жира [28], а масса тела без жирового компонента и мышечная масса положительно связаны с ОФВ1 и ФЖЕЛ [24].

У спортсменов установлены гендерные различия в показателях ФВД. В частности, мужчины характеризуются бо́льшими объёмами лёгких и большей длиной дыхательных путей, что обусловливает более высокое сопротивление воздушному потоку [27]. У юных спортсменов циклических видов спорта с возрастом отмечено увеличение показателей ФВД [29]. Показано, что улучшения в физической подготовленности спортсменов в детском и подростковом возрасте были связаны с ростом объёмов лёгких, в том числе в более взрослом возрасте [30]. Эти связи, как правило, были более выражены у мальчиков, чем у девочек, но не отмечены у взрослых людей [30]. Известно, что функция дыхательной системы находится на пике своих возможностей в 20–25 лет, затем несколько лет пребывает в фазе плато, а после начинает снижаться под воздействием старения, генетических факторов и внешней среды [31]. По мере старения человека у него снижаются ЖЕЛ, ФЖЕЛ и ОФВ1, а остаточный объём и функциональная остаточная ёмкость увеличиваются [32].

ФВД — обусловленный многими факторами динамический параметр. ФВД спортсменов, особенно тренирующих выносливость, характеризуется как адаптивными изменениями (высокими значениями ФЖЕЛ и ЖЕЛ), так и, возможно, формирующимися обструктивными тенденциями. Гендерные различия в структуре дыхательных путей, масса тела спортсмена, вид спорта и возрастные изменения лёгочной ткани также вносят свой вклад в формирование индивидуального профиля ФВД спортсмена.

ГОДОВАЯ ЦИКЛИЧНОСТЬ ПОКАЗАТЕЛЕЙ ФУНКЦИИ ВНЕШНЕГО ДЫХАНИЯ

Имеющиеся данные [13, 25, 33–37] свидетельствуют о наличии выраженной годовой динамики показателей ФВД, в том числе у спортсменов. В таком случае учёт климатических особенностей, в том числе региональных, при интерпретации показателей ФВД приобретает ключевое значение. В северных регионах на фоне воздействия комплекса метеорологических факторов (низкие температуры, изменение продолжительности светового дня, низкое атмосферное давление, повышенная геомагнитная активность) наблюдается развитие тканевой гипоксии. В ответ на повышенную потребность в кислороде у жителей Севера формируется комплекс адаптационных механизмов [38–42]. Эти механизмы включают в себя следующее:

  • нарушение активности дыхательных ферментов;
  • переключение энергетического метаболизма на липидный путь;
  • повышение продукции катехоламинов;
  • развитие «полярной одышки»;
  • бронхоспастические изменения ФВД;
  • повышение кислородной ёмкости крови;
  • снижение эффективности антиоксидантной защиты.

Исследования, проведённые среди населения северных регионов, демонстрируют выраженные адаптации системы внешнего дыхания к условиям гипоксии и низким температурам. У северян отмечены повышенная частота и глубина дыхания, а также увеличение ЖЕЛ по сравнению с жителями более тёплых регионов [43, 44]. Предполагается, что рост ЖЕЛ ассоциирован с увеличением размера альвеол, что обеспечивает более эффективное поглощение кислорода [45]. Повышенная васкуляризация лёгких способствует более эффективному кровоснабжению и, как следствие, транспорту кислорода [45]. Диффузионная способность лёгких у северян также демонстрирует более высокие показатели [45]. Особенности механики дыхания в условиях Севера включают увеличение сопротивления в крупных бронхах при одновременном снижении сопротивления в мелких бронхах [46], а также изменения в структуре бронхиального эпителия [43, 47].

Исследования [12, 35, 37] выявили выраженную сезонную вариабельность показателей ФВД как у молодого мужского населения Севера, так и у лыжников-гонщиков, проживающих в арктических регионах (рис. 1). У молодых мужчин на Севере наибольшие значения объёмных параметров ФВД наблюдаются в холодное время года (апрель), тогда как наименьшие — в тёплое (сентябрь) [37]. Максимальное среднее значение ЖЕЛ у лыжников-гонщиков на Севере наблюдается уже в феврале, а минимальное — в сентябре [12]; наибольшее значение ФЖЕЛ наблюдалось в декабре, а наименьшее – в октябре. Что касается ОФВ1, то его максимальное значение наблюдается в феврале, минимальное — в октябре [12]. В свою очередь, А.Б. Гудков и соавт. [35] отмечают, что максимальное значение ЖЕЛ у лыжников выявляется зимой, а минимальное — весной, однако это исследование проведено без учёта месяцев года. Зимой также отмечаются наибольшие значения дыхательного объёма, минутной вентиляции, резервного объёма выдоха и объёма выдоха [35]. Интересно, что ЖЕЛ у лыжников превышает нормальные значения в течение года, в то время как у нетренированных мужчин наблюдается снижение ЖЕЛ ниже нормы в августе и сентябре и, наоборот, увеличение выше нормы в холодное время года [12]. Предположительно, увеличение ЖЕЛ в холодное время года способствует увеличению дыхательной поверхности лёгких и оптимизации лёгочной вентиляции [12]. Из вышесказанного следует, что ФВД лыжников-гонщиков претерпевает влияние двух факторов: годовой климатической цикличности и годового тренировочного цикла. Если в целом для них характерна та же климатическая динамика ФВД, как для нетренированных лиц, проживающих в условиях Севера, то дополнительный вклад в её особенности вносит подготовительно-соревновательная периодичность. Оба фактора стимулируют адаптивные механизмы, направленные на поддержание и увеличение кислородного снабжения организма при его функциональном дефиците. В холодное время года более раннее изменение (раньше на два месяца) показателей ФВД у спортсменов, чем у нетренированных людей, может быть обусловлено периодом высокоинтенсивной физической активности на холоде в условиях соревнований. Такие условия могут создавать усиленное напряжение работы дыхания, к примеру, усиление сужения бронхиол и их выраженного воспаления [7, 8], значительного прироста объёмных характеристик ФВД.

 

Рис. 1. Жизненная ёмкость легких (VC, л) в годовом цикле у лыжников-гонщиков (р <0,05) и мужчин, не занимающихся спортом (р <0,001). Цифрами 1–12 по оси X обозначены месяцы с января по декабрь; данные представлены в виде M±m (из работы Н.Г. Варламовой и Е.Р. Бойко [12]). © CC-BY 4.0.

 

В то же время при «острой адаптации» к холоду последовательное измерение ФВД при температуре 0 °C и −20 °C продемонстрировало, что относительные показатели спирометрии (ФЖЕЛ, ОФВ1, МОС50) были меньше при низких температурах как у мужчин, так и у женщин [48]. Это показано и на нетренированных людях обоих полов: при температурах ниже 0 °C у девушек уменьшается ЖЕЛ, МОС50 и МОС75, у юношей — ЖЕЛ, ОФВ1, пиковая объёмная скорость выдоха, МОС25, МОС50, МОС75 [49].

Сезонная динамика параметров дыхания различается по характеру взаимосвязей у мужчин и женщин [13]. Исследования половых различий в сезонной динамике параметров ФВД ещё более редки и в основном затрагивают спортивные, а не климатические сезонные циклы. У мужчин-спортсменов, занимающихся зимними циклическими видами спорта (в Средиземноморском регионе), наблюдается уменьшение ФЖЕЛ и увеличение индекса Тиффно без изменения ОФВ1 и МОС25–75 в соревновательный период, а также снижение дыхательного объёма, увеличение частоты дыхания и увеличение индекса, отражающего нарушение альвеолярной вентиляции [34]. У лыжниц-гонщиц отмечается усиленное воспаление слизистой дыхательных путей в период соревнований, но без изменений ОФВ1 [36].

Важно подчеркнуть, что адаптация к холодному сезону носит выраженный индивидуальный характер. Скорость и степень адаптации зависят от множества факторов, включая возраст [43, 50], уровень физической подготовки [19, 46, 51], продолжительность проживания в северных условиях [43, 50, 51] и региональные климатические особенности [12, 25, 43, 52–54].

Анализ литературы подтверждает наличие выраженной динамической адаптации дыхательной системы у лиц, проживающих в северных регионах. Однако годовая сезонная динамика показателей ФВД остаётся недостаточно изученной как у здоровых субъектов, так и у лиц с респираторными изменениями. В результате годовые изменения параметров ФВД редко учитываются в тренировочном процессе, клинической практике, а также при проектировании и интерпретации результатов научных исследований.

ДЕЗАДАПТИВНЫЕ ИЗМЕНЕНИЯ ФУНКЦИИ ДЫХАНИЯ У СПОРТСМЕНОВ, ТРЕНИРУЮЩИХ ВЫНОСЛИВОСТЬ

Увеличение ключевых параметров ФВД у спортсменов обычно ассоциируется с положительными адаптивными изменениями, направленными на расширение вентилируемой поверхности и оптимизацию кислородного снабжения организма. Тем не менее высокоинтенсивные физические нагрузки, являющиеся неотъемлемой частью подготовки лыжников-гонщиков, несут в себе риск развития дезадаптивных реакций дыхательной системы [7–9, 55].

Во время физической нагрузки происходит активация внешнего дыхания, проявляющаяся увеличением минутного объёма дыхания вследствие увеличения частоты и глубины дыхания. В соответствии с метаболическими потребностями вентиляция лёгких возрастает пропорционально продукции углекислого газа, обеспечивая адекватный газообмен и поддержание нормального газового состава артериальной крови, а также кислотно-щелочного баланса [56]. Усиление вентиляции в значительной степени связано с активацией симпатической нервной системы, которая, в свою очередь, вызывает выброс катехоламинов. Этот процесс, как правило, приводит к бронходилатационной реакции, выражающейся в расширении дыхательных путей и снижении их сопротивления [56]. Однако у тренированных лыжников-гонщиков такой физиологический ответ наблюдается не всегда.

Дыхание холодным воздухом с низкой влажностью приводит к потере тепла и влаги из дыхательных путей, что в совокупности с экологическими факторами (загрязнение воздуха как на открытом воздухе, так и в помещениях для тренировок) может оказывать значительное негативное воздействие на респираторную систему лыжников [8, 9, 55]. Частая и регулярная гипервентиляция на холодном воздухе приводит к повреждению эпителия дыхательных путей [57]. Именно поэтому считается, что у лыжников-гонщиков повышен риск развития астмы [58], бронхоспазма/бронхоконстрикции (сужения дыхательных путей при физической нагрузке) и бронхиальной гиперреактивности (повышенной чувствительности бронхов к различным стимулам, которые обычно не вызывают значительного сужения дыхательных путей у здоровых людей) [8, 9]. Бронхиальная гиперреактивность выявляется у 25–47% лыжников-гонщиков [3, 59] и у 56% элитных спортсменов, развивающих выносливость [60]. Респираторные симптомы (хрипы, стеснение в груди, одышка, кашель и др.) наблюдаются у 88% лыжников-гонщиков [3], а симптомы, подобные астме, могут достигать 61% среди спортсменов и 78% среди лыжников-гонщиков [61]. Кроме того, многие спортсмены не знают об имеющемся у них бронхоспазме [18], который может протекать бессимптомно [62].

Бронхоспазм, индуцированный физической нагрузкой (БФН) — это состояние, характеризующееся временным сужением дыхательных путей во время или после физической нагрузки. БФН выявляется при помощи провокационных тестов [6, 61]. К примеру, измерение показателя ОФВ1 до и после нагрузочного теста, снижение которого на 10% и более по сравнению с начальным уровнем, служит признаком бронхоконстрикции [61, 63]. Наиболее часто она развивается у спортсменов зимних циклических видов спорта, в первую очередь лыжников-гонщиков, а также бегунов-марафонцев и пловцов, так как последние испытывают дополнительное воздействие на систему дыхания реагентов воды плавательных бассейнов [6, 64].

Ранее предполагалось, что патофизиология бронхоспазма у спортсменов связана в первую очередь с воспалением эпителия дыхательных путей, вызываемым повторяющейся интенсивной вентиляцией [7]. Были выдвинуты две основные теории возникновения бронхоспазма: осмотическая и тепловая [65]. Осмотическая теория предполагала основным фактором бронхоспазма потерю воды и изменение осмолярности клеток эпителия, приводящее к высвобождению медиаторов воспаления; тепловая теория утверждала, что охлаждение действует на холинэргические рецепторы, вызывая сокращение гладкой мускулатуры дыхательных путей, а быстрое прогревание дыхательных путей вызывает их гиперемию и отёк [65].

На данный момент к механизмам бронхоконстрикции при выполнении высокоинтенсивных нагрузок относят комплексное воздействие факторов, представленных на рис. 2 [6–8, 66, 67].

 

Рис. 2. Факторы и вызываемые ими физиологические эффекты, приводящие к формированию бронхоконстрикции, индуцированной физической нагрузкой.

 

При регулярных тренировках эти элементы в комбинации приводят к повреждению эпителия дыхательных путей, нарушая механизмы его регенерации, способствуют поддержанию отёка и сужению дыхательных путей.

Следует учитывать, что респираторные симптомы у спортсменов не всегда обусловлены бронхоконстрикцией. Обструкция верхних дыхательных путей, например на уровне гортани, может быть вызвана структурными изменениями, не связанными с физической нагрузкой, а может быть ошибочно диагностирована как астма [68, 69]. В связи с этим при дифференциальной диагностике бронхоконстрикции у спортсменов необходим комплексный подход, включающий исключение альтернативных причин респираторных симптомов, таких как рестриктивные заболевания лёгких, дисфункция голосовых связок, анафилаксия, индуцированная физической нагрузкой, анемия, гипоксемия, тревожность, эмфизема лёгких и хронический бронхит [70].

При оценке респираторных симптомов у спортсменов первостепенное значение приобретает дифференциация между истинной патологией и физиологическими адаптациями, обусловленными спецификой их спортивной деятельности [8, 69, 71]. Выделено два типа бронхоконстрикции, индуцированной физической нагрузкой: неастматическая и астматическая. Распространённость первой особенности среди спортсменов достигает 57%, а второй — 78% [10]. Неастматическая бронхоконстрикция, индуцированная физической нагрузкой (БФН-НА), рассматривается как нормальный физиологический ответ на высокоинтенсивные тренировки, особенно в условиях с характерными факторами (специфика спорта, спортивный стаж, условия среды — сухой холодный воздух, аллергены). В отличие от неё, бронхоконстрикция, связанная с бронхиальной астмой (БФН-А), наблюдается у спортсменов, у которых ранее была диагностирована бронхиальная астма, сопровождаемая специфической симптоматикой (например, аллергическими реакциями, дерматитом, ринитом). Несмотря на то что её диагностика опирается на дополнительные диагностические тесты, например метахолиновый тест [6, 10, 64, 69, 70, 72], можно выделить ключевые различия между БФН-А и БФН-НА (табл. 1).

 

Таблица 1. Основные отличия неастматической и астматической бронхоконстрикции, индуцированной физической нагрузкой

Table 1. Main differences between non-asthmatic and asthmatic exercise-induced bronchoconstriction

Признаки

Неастматическая бронхоконстрикция, индуцированная физической нагрузкой

Астматическая бронхоконстрикция, индуцированная физической нагрузкой

Момент формирования

Развивается по мере включения в спортивную деятельность

Может возникнуть независимо от спортивной деятельности, чаще всего в детстве

Симптомы

Бронхиальная гиперреактивность, выраженная в виде респираторных симптомов (кашля, одышки, свистящего дыхания, выделения мокроты), при выполнении физической нагрузки или после неё при отсутствии аллергических симптомов (дерматитов, ринитов и др.)

Бронхиальная гиперреактивность, выраженная в виде респираторных симптомов (кашля, одышки, свистящего дыхания, выделения мокроты), при выполнении физической нагрузки или после неё при наличии аллергических симптомов (дерматитов, ринитов и др.)

Отсутствие эозинофилии, повышение числа нейтрофилов

Эозинофилия

Факторы

Длительная усиленная вентиляция и вдыхание, в том числе сухого холодного воздуха, аллергенов, специфичных раздражителей или загрязняющих окружающую среду веществ

Длительное хроническое воспаление дыхательных путей на фоне регулярных интенсивных физических нагрузок

Отсутствие бронхиальной астмы

Наличие и степень тяжести бронхиальной астмы

 

На примере профессиональных пловцов показано, что прекращение спортивной деятельности может привести к снижению или полному исчезновению бронхиальной гиперреактивности и астматических симптомов, таким образом, характеризуя их как адаптивные изменения дыхательной системы [73]. Несмотря на значительное влияние БФН-НА на физиологию системы дыхания спортсмена, наличие этого диагноза, по мнению специалистов [6, 74], не должно препятствовать участию в спортивных состязаниях и подготовке к ним. Облегчением состояния спортсмена могут служить как медикаментозное лечение, так и немедикаментозные мероприятия (такие как специальные методики разминки) [6, 75].

ФУНКЦИЯ ВНЕШНЕГО ДЫХАНИЯ СПОРТСМЕНА И ВЫСОКАЯ ФИЗИЧЕСКАЯ РАБОТОСПОСОБНОСТЬ

Традиционно сердечно-сосудистая система рассматривается как первичный лимитирующий фактор физической работоспособности [7, 76]. Ранее дыхательная система редко ассоциировалась с ограничением физической активности. Однако современный взгляд на эти взаимосвязи претерпевает существенные изменения. Представления об отсутствии лимитирующего влияния ФВД на физическую работоспособность как нетренированных лиц, так и спортсменов активно пересматриваются в свете последних исследований [23, 77–81].

Физическая работоспособность определяется возможностью выполнять физическую работу определённой интенсивности и продолжительности, при этом поддерживая необходимые физиологические функции и избегая чрезмерного утомления. Ключевым параметром, описывающим физическую работоспособность, остаётся значение максимального потребления кислорода (МПК) [76, 82, 83]. На нетренированных лицах одно из первых исследований взаимосвязи показателей вентиляции и работоспособности проведено R. Fatemi и M. Ghanbarzadeh [84], которые продемонстрировали ассоциацию ОФВ1, ФЖЕЛ и индекса Тиффно с МПК в велоэргометрическом тесте с субмаксимальным протоколом. Позднее было установлено, что значение ОФВ1 выше нижней границы нормы связано с МПК мужчин и женщин в возрасте 20–79 лет, при этом ДР на максимальной нагрузке у них оставался в пределах нормы (≥20%) [85]. В работе J. McNeill и соавт. [86] ФЖЕЛ и ОФВ1 у нетренированных людей были положительно связаны с МПК, при этом у лиц с низким ДР (≤20%) МПК и ОФВ1 были выше, чем у лиц с нормальным ДР [86]. М.Е. Шамсутдинова и И.В. Мирошниченко [87] отмечают, что высокая физическая работоспособность определялась силой инспираторных мышц. Снижение показателей ФВД после максимальной физической нагрузки в различных температурных условиях (10 и 45 °C) не оказало существенного влияния на МПК, достигнутое тренированными подростками [88]. Объёмные показатели ФВД тесно взаимосвязаны с морфофункциональными характеристиками лёгочной ткани: увеличение числа и суммарной поверхности альвеол, повышение растяжимости лёгких способствуют оптимизации газообмена, обеспечивая трансфер большего количества кислорода к эритроцитам в лёгочных капиллярах.

Особое внимание в этой области выделяется роли дыхательной мускулатуры. Дыхательным мышцам у спортсменов, тренирующих выносливость, при тренировке на уровне МПК требуется 15–20% от общего потребления кислорода [89]. Исследователи [78, 79] отмечают, что выраженная гипервентиляция, индуцированная нагрузкой, способствует увеличению работы дыхательных мышц и развитию их утомления из-за повышенной выработки метаболитов. При этом предполагается, что активация афферентных метаборецепторов (реагирующих на повышение концентрации метаболитов в крови путём усиления кровотока) от локомоторных и дыхательных мышц способствует усилению симпатической вазоконстрикторной активности, индуцированной физической нагрузкой. Усиленная вазоконстрикция модулирует распределение кровотока в мышечной ткани, помогая предотвратить чрезмерное утомление дыхательных мышц и компенсаторно увеличивая их энерго- и кислородообеспечение. В итоге кровоток перенаправляется от локомоторных мышц к дыхательным мышцам, включая диафрагму, тем самым ускоряя развитие утомления локомоторных мышц [90]. Кроме того, при интенсивных нагрузках возможно развитие утомления дыхательных мышц и формирование «центрального» утомления, в результате которого снижается возбудимость мотонейронов, иннервирующих локомоторные мышцы [91]. В совокупности эти реакции приводят к снижению силы мышечного сокращения и влияют на МПК. У профессиональных спортсменов, обладающих высокой силой дыхательных мышц, метаболический рефлекс дыхательных мышц может быть ослаблен ввиду повышенной окислительной способности или сниженной чувствительности к метаболитам, что потенциально способствует достижению более высоких спортивных результатов [92]. Показано, что у бегунов и велосипедистов сила дыхательных мышц связана с МПК, при этом после выполнения теста с максимальной нагрузкой сила дыхательных мышц уменьшилась [93]. Это характерно и для лыжников-гонщиков: сила дыхательных мышц связана с минутным объёмом дыхания и величиной потребления кислорода, что оказало влияние на уровень МПК спортсменов [94]. Большой интерес вызывают результаты исследований о влиянии специальной тренировки дыхательных мышц на показатели физической работоспособности. Показано, что результатом тренировки дыхательных мышц является замедление развития их усталости и оптимизация вентиляции [5, 95], что крайне важно в спорте, направленном на развитие выносливости. R.J. Shei [95] описывает несколько механизмов, согласно которым отмечено повышение эффективности работы дыхательных мышц, в частности мышц вдоха, после регулярных специализированных тренировок. Ключевые адаптации включают улучшение выносливости и силы дыхательных мышц, оптимизацию паттерна дыхания и экономизацию работы дыхательных мышц, снижение метаборефлекса, перераспределяющего кровоток, гипертрофию диафрагмы и увеличение доли медленных волокон типа I и размера волокон типа II во внешних межребёрных мышцах, а также снижение субъективной оценки воспринимаемой одышки и нагрузки. Подтверждено, что тренировка дыхательных мышц может улучшить физическую работоспособность у лиц с астмой [96], повысить параметры ФВД у спортсменов [5], а также у лыжников-гонщиков, наряду с увеличением мощности выполняемой нагрузки [97]. Авторы рекомендуют использовать тренировки, направленные на развитие дыхательных мышц, наряду с основными программами подготовки для спортсменов, тренирующих выносливость [98]. По предположениям исследователей [17, 99, 100], целенаправленное развитие дыхательной системы может положительно влиять на спортивные результаты.

У спортсменов, тренирующих выносливость, наблюдается тенденция к снижению вентиляционной реакции, что свидетельствует об экономичности дыхания [78]. Однако обструктивные изменения, ограничение потока выдыхаемого воздуха при физической нагрузке снижают скорость воздушного потока и минутную вентиляцию [78, 79]. Предполагается, что возникновение БФН может оказывать негативное влияние на спортивную результативность и физическую работоспособность спортсменов [101]. Однако на сегодняшний день отсутствует убедительная доказательная база, подтверждающая негативное влияние БФН на физическую работоспособность высококвалифицированных спортсменов [11, 76], что связано с неполной изученностью механизмов, лимитирующих работоспособность при БФН. Чаще всего авторы [102–104] отмечают влияние бронходилатационной терапии на показатели физической работоспособности элитных спортсменов и не спортсменов [105], применение которой косвенно указывает на повышение физической работоспособности, но в некоторых работах [11, 102, 106] это не всегда подтверждается. Исследования, оценивающие влияние на физическую подготовку спортсменов функциональных изменений дыхания, связанных со спортом (а не истинной патологии), встречаются редко [11, 76].

Часто у тренированных спортсменов при физической нагрузке отмечается снижение сатурации крови ввиду смещения кривой диссоциации оксигемоглобина вправо. Это может быть объяснено повышением температуры тела и развитием метаболического ацидоза, а также возможным увеличением альвеолярно-артериальной разницы, приводящей к уменьшению парциального давления кислорода в артериальной крови [56]. Причины, почему возникает гипоксемия при физической нагрузке у тренированных адаптированных спортсменов, ещё не установлены [79]. Гипоксемия, индуцируемая нагрузкой, уменьшает кислородную ёмкость крови, перфузию мышц и эффективность выполнения нагрузки, ограничивая МПК.

ДР может служить ценным индикатором того, какая из систем (дыхательная или сердечно-сосудистая) является основным фактором, ограничивающим переносимость физической нагрузки [107, 108]. ДР количественно описывает отношение минутного объёма дыхания к максимальной произвольной вентиляции лёгких. ДР отражает, насколько полно используется вентиляционный потенциал организма при определённой интенсивности нагрузки. В контексте спорта важно учитывать, что на величину ДР могут влиять такие факторы, как тренированность [76], возраст [109], специфика вида спорта [110], условия окружающей среды (например, холодный воздух, высокогорье) и наличие сопутствующих заболеваний [86, 107, 110], а также бронхоконстрикция, вызванная физической нагрузкой [3, 8]. Снижение ДР может быть обусловлено двумя основными факторами: повышенной потребностью в вентиляции (например, при интенсивных физических нагрузках, метаболическом ацидозе, неэффективной вентиляции вследствие заболевания) и/или сниженной вентиляционной способностью (например, из-за ограничения воздушного потока, сниженных показателей ФВД, бронхоконстрикции или отсутствия адекватной бронходилатации во время физической нагрузки) [77]. Согласно клиническим рекомендациям, снижение ДР при физической нагрузке ниже установленного порога свидетельствует об ограничивающей роли системы дыхания к её выполнению [82]. Различные рекомендации по проведению кардиопульмонального нагрузочного тестирования указывают разные величины порога ДР на пике выполняемой нагрузки: не менее 15% [83, 108], 20% [82], 30% или иные [108].

Исследования [86, 111, 112] показывают, что при физической нагрузке у здоровых лиц наблюдается постепенное снижение ДР с адекватной гипервентиляцией и без выраженной одышки, а резкое снижение этого резерва на пике нагрузки (обычно не достигающее порога), наряду с высокими показателями спирометрии, коррелирует с более высокой физической работоспособностью и отсутствием выраженного ограничения функции дыхательной системы. При этом более раннее наступление порога ДР (15, 20, 30% и др.) с выраженной гипервентиляцией рассматривается как индикатор ограничения выполнения нагрузки со стороны функции дыхания [77, 108, 109]. В свою очередь, спортсмены, обладая высокими резервами вентиляции, тоже зачастую пересекают порог ДР при выполнении нагрузочных тестов [76, 109]. В частности, у мужчин, занимающихся видами спорта, тренирующими выносливость, в возрасте 18–30 лет ДР на пике нагрузки во время велоэргометрического теста до отказа составляет в среднем 20,1±13,8% и снижается при увеличении возраста [109]. Некоторые авторы указывают на возможную неприменимость расчёта ДР, рассчитанную на нетренированного человека, к спортсменам [113]. У мужчин и женщин-спортсменов ДР на максимальной нагрузке не отличался, однако только у мужчин отмечено снижение вариабельности дыхательного объёма, связанное с ДР [110]. Снижение ДР при нагрузочном тесте связывают с ухудшением работоспособности профессиональных велосипедистов с БФН и изолированной бронхоконстрикции малых дыхательных путей [114].

По мнению J.A. Dempsey [79], адаптация спортсменов, тренированных на выносливость, выражена в том числе в изменении работы не только левого отдела сердца (развитие гипертрофии миокарда левого желудочка), но и правого. Высокие сердечный выброс и ударный объём крови во время высокоинтенсивной физической нагрузки тренированных спортсменов приводят к увеличению давления в лёгочных артериях при малом вазодилатационном резерве лёгочных сосудов. Это может приводить к неравномерному вентиляционно-перфузионному распределению, нарушению газообмена, форсированной работе правого предсердия, снижению доставки кислорода и последующему ограничению работоспособности [79]. Регулярная интенсивная физическая работа, сопровождаемая выраженной гипервентиляцией, согласно этому механизму, может привести к ремоделированию правых отделов сердца и возможному изменению электрической функции правого предсердия, стимулируя формирование аритмий [79]. Кроме того, избыточное усиление интенсивности дыхания может способствовать развитию дыхательного ограничения венозного возврата и уменьшению ударного объёма сердца при высокой физической нагрузке [23, 80], что, в свою очередь, может оказывать негативное влияние на уровень физической работоспособности.

Таким образом, имеющиеся исследования приводят к выводу, что к числу основных факторов, лимитирующих работоспособность, относятся уровень тренированности мышц, в первую очередь дыхательных, и их резистентность к утомлению, диффузионная способность лёгких и системы крови и ограничения для воздушного потока (наличие обструкции) [23, 78–80]. Основные факторы и механизмы ограничения со стороны ФВД для физической работоспособности лыжников-гонщиков представлены на рис. 3.

 

Рис. 3. Факторы системы внешнего дыхания и механизмы, по которым они могут снижать физическую работоспособность (потребление кислорода) лыжников-гонщиков (↓ — снижение параметра, ↑ — повышение параметра). Данная схема представляет собой синтез предложенных механизмов, основанный на данных из нескольких исследований [23, 78–80]. Пунктирной линией обозначены ключевые факторы, зависящие от тренированности спортсменов.

 

Существующие модели ограничения физической работоспособности спортсменов посредством дыхательной системы [23, 78–80] пока не получили полного практического подтверждения. Аналитические обзоры, такие как работа R.S. Thomsen и соавт. [17], отмечают недостаток достоверных экспериментальных данных, которые бы однозначно связывали показатели ФВД и лёгочной вентиляции с уровнем физической работоспособности в спорте, что указывает на необходимость дальнейших исследований в этой области.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Анализ отечественной и зарубежной литературы, посвящённой ФВД у спортсменов, в частности лыжников-гонщиков, позволил выявить ряд характерных особенностей. Функциональные показатели внешнего дыхания являются динамическими, их изменчивость определяется комплексом факторов, включая возраст, антропометрические данные (рост и массу тела), сезонные климатические условия проведения тренировок и соревнований, а также индивидуальный уровень спортивной тренированности спортсмена. Впервые суммированы данные о годовой динамике показателей ФВД спортсменов, на чём ранее не акцентировали внимания. Более того, продемонстрировано, что система внешнего дыхания потенциально может выступать существенным лимитирующим фактором для достижения максимальной физической работоспособности спортсмена. Это подчёркивает её роль как одного из основных факторов, ограничивающих способность организма к выполнению интенсивной физической нагрузки, даже у высококвалифицированных и тренированных спортсменов. Комплексное изучение ФВД открывает перспективы для разработки практически значимых физиологических и медицинских алгоритмов, применимых как для диагностики заболеваний, так и для мониторинга эффективности тренировочного процесса у спортсменов.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Вклад авторов. А.К. Веселик — определение концепции, сбор и анализ литературных данных, подготовка, написание и редактирование текста рукописи, визуализация; Н.Г. Варламова — определение концепции, валидация, руководство исследованием, редактирование рукописи; Е.Р. Бойко — руководство исследованием, редактирование рукописи. Все авторы одобрили рукопись (версию для публикации), а также согласились нести ответственность за все аспекты работы, гарантируя надлежащее рассмотрение и решение вопросов, связанных с точностью и добросовестностью любой её части.

Источники финансирования. Работа выполнена в рамках темы НИР ИФ ФИЦ Коми НЦ УрО РАН FUUU-2022-0063 (регистрационный номер 1021051201877-3).

Раскрытие интересов. Авторы заявляют об отсутствии отношений, деятельности и интересов за последние три года, связанных с третьими лицами (коммерческими и некоммерческими), интересы которых могут быть затронуты содержанием статьи.

Оригинальность. При создании настоящей работы авторы использовали ранее опубликованные сведения: работа Н.Г. Варламовой и Е.Р. Бойко [12], осуществлён синтез предложенных механизмов, основанный на данных из нескольких исследований [23, 78–80].

Доступ к данным. Редакционная политика в отношении совместного использования данных к настоящей работе не применима, новые данные не собирали и не создавали.

Генеративный искусственный интеллект. При создании настоящей статьи технологии генеративного искусственного интеллекта не использовали.

Рассмотрение и рецензирование. Настоящая работа подана в журнал в инициативном порядке и рассмотрена по обычной процедуре. В рецензировании участвовали два внешних рецензента, член редакционной коллегии и научный редактор издания.

ADDITIONAL INFORMATION

Author contributions: A.K. Veselik: conceptualization, data curation, writing—original draft, writing—review & editing, visualization; N.G. Varlamova: conceptualization, validation, supervision, writing—review & editing; E.R. Bojko: supervision, writing—review & editing. All the authors approved the version of the manuscript to be published and agreed to be accountable for all aspects of the work, ensuring that questions related to the accuracy or integrity of any part of the work are appropriately investigated and resolved.

Funding sources: The study was part of the research project of the Institute of Physiology, Federal Research Center Komi Science Center, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, FUUU-2022-0063 (Registration No. 1021051201877-3).

Disclosure of interests: The authors have no relationships, activities, or interests for the last three years related to for-profit or not-for-profit third parties whose interests may be affected by the content of the article.

Statement of originality: The previously published material (text, images, or data) was used in this work: the study by Varlamova and Bojko [12], interpretation based on data from studies [23, 78–80].

Data availability statement: The editorial policy regarding data sharing does not apply to this work, as no new data was collected or created.

Generative AI: No generative artificial intelligence technologies were used to prepare this article.

Provenance and peer-review: This paper was submitted unsolicited and reviewed following the standard procedure. The peer-review process involved two external reviewers, a member of the Editorial Board, and the in-house science editor.

×

About the authors

Alla K. Veselik

Institute of Physiology of the Federal Center of Research the Komi Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: veselik.ak@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8376-7570
SPIN-code: 4473-8093
Russian Federation, Syktyvkar

Nina G. Varlamova

Institute of Physiology of the Federal Center of Research the Komi Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: nivarlam@physiol.komisc.ru
ORCID iD: 0000-0003-1444-4684
SPIN-code: 6023-5441

Dr. Sci. (Biology), Associate Professor

Russian Federation, Syktyvkar

Evgeny R. Bojko

Institute of Physiology of the Federal Center of Research the Komi Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: boiko60@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-8027-898X
SPIN-code: 5402-8176

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Syktyvkar

References

  1. Lazovic B, Mazic S, Suzic-Lazic J, et al. Respiratory adaptations in different types of sport. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2015;19(12):2269–2274.
  2. Durmic T, Lazovic Popovic B, Zlatkovic Svenda M, et al. The training type influence on male elite athletes' ventilatory function. BMJ Open Sport Exerc Med. 2017;3(1):e000240. doi: 10.1136/bmjsem-2017-000240
  3. Bernhardsen GP, Stang J, Halvorsen T, Stensrud T. Differences in lung function, bronchial hyperresponsiveness and respiratory health between elite athletes competing in different sports. Eur J Sport Sci. 2023;23(8):1480–1489. doi: 10.1080/17461391.2022.2113144
  4. Rubini A, Rizzato A, Fava S, et al. Spirometry improvement after muscular exercise in elite swimmers. J Sports Med Phys Fitness. 2017;57(12):1676–1679. doi: 10.23736/S0022-4707.16.06780-3
  5. Tsvetkova-Gaberska M, Kozhuharov M, Ganeva M, et al. The effect of respiratory muscle training on young track-and-field athletes. Journal of Physical Education and Sport. 2023;23(3):730–737. doi: 10.7752/jpes.2023.03090
  6. Xavier DM, Miranda JP, Figueiredo PHS, Lima VP. The effectiveness of respiratory muscular training in athletes: A systematic review and meta-analysis. J Bodyw Mov Ther. 2025;42:777–792. doi: 10.1016/j.jbmt.2025.01.010
  7. Couto M, Kurowski M, Moreira A, et al. Mechanisms of exercise-induced bronchoconstriction in athletes: Current perspectives and future challenges. Allergy. 2018;73(1):8–16. doi: 10.1111/all.13224
  8. Pigakis KM, Stavrou VT, Pantazopoulos I, et al. Exercise-induced bronchospasm in elite athletes. Cureus. 2022;14(1):e20898. doi: 10.7759/cureus.20898
  9. Ora J, De Marco P, Gabriele M, et al. Exercise-induced asthma: managing respiratory issues in athletes. J Funct Morphol Kinesiol. 2024;9(1):15. doi: 10.3390/jfmk9010015
  10. Couto M, Stang J, Horta L, et al. Two distinct phenotypes of asthma in elite athletes identified by latent class analysis. J Asthma. 2015;52(9):897–904. doi: 10.3109/02770903.2015.1067321
  11. Price OJ, Hull JH, Backer V, et al. The impact of exercise-induced bronchoconstriction on athletic performance: a systematic review. Sports Med. 2014;44(12):1749–1761. doi: 10.1007/s40279-014-0238-y
  12. Varlamova NG, Boiko ER. Volumetric characteristics of the external respiration function in ski racers in the annual cycle. Tomsk State University Journal of Biology. 2021;(55):77–96. doi: 10.17223/19988591/55/5 EDN: XEKNFV
  13. Gudkov AB, Popova ON, Efimova NV, et al. Seasonal functional organization of the external respiration system in young people in the Arctic zone of the Russian Federation. Journal of Medical and Biological Research. 2023;11(3):367–372. doi: 10.37482/2687-1491-Z157 EDN: LRFCSE
  14. Durmic T, Lazovic B, Djelic M, et al. Sport-specific influences on respiratory patterns in elite athletes. J Bras Pneumol. 2015;41(6):516–522. doi: 10.1590/S1806-37562015000000050
  15. Chernyak AV, Neklyudova GV, Naumenko ZhK, Pashkova TL. Lung function in athletes involved in skiing and speed skating. Pulmonologiya. 2019;29(1):62–69. doi: 10.18093/0869-0189-2019-29-1-62-69 EDN: XKSYLG
  16. Quanjer PH, Stanojevic S, Cole TJ, et al. Multi-ethnic reference values for spirometry for the 3-95-yr age range: the global lung function 2012 equations. Eur Respir J. 2012;40(6):1324–1343. doi: 10.1183/09031936.00080312
  17. Thomsen RS, Rasmussen RS, Madsen AC, et al. Standardised lung function metrics in healthy athletes. Scand J Clin Lab Invest. 2025;85(1):20–27. doi: 10.1080/00365513.2025.2456947
  18. Schoene RB, Giboney K, Schimmel C, et al. Spirometry and airway reactivity in elite track and field athletes. Clin J Sport Med. 1997;7(4):257–261. doi: 10.1097/00042752-199710000-00003
  19. Nifontova OL, Setyaeva NN, Konkov VZ, Konkova KS. Functional capabilities of respiratory system of the sportsmen who are domiciled in the North. Bulletin of the Medical Institute 'REAVIZ: Rehabilitation, Doctor, and Health'. 2015;(4):75–78. EDN: VJIGKZ
  20. Hackett DA. Lung function and respiratory muscle adaptations of endurance- and strength-trained males. Sports (Basel). 2020;8(12): 160. doi: 10.3390/sports8120160
  21. Segizbaeva MO, Aleksandrova NP. Adaptive changes of the ventilatory function in athletes with different training type. Hum Physiol. 2021;47(5):551–557. doi: 10.1134/S0362119721050108
  22. Ozmen T, Gunes GY, Ucar I, et al. Effect of respiratory muscle training on pulmonary function and aerobic endurance in soccer players. J Sports Med Phys Fitness. 2017;57(5):507–513. doi: 10.23736/S0022-4707.16.06283-6
  23. Peters CM, Dempsey JA, Hopkins SR, Sheel AW. Is the lung built for exercise? Advances and unresolved questions. Med Sci Sports Exerc. 2023;55(12):2143–2159. doi: 10.1249/MSS.0000000000003255
  24. Komici K, D'Amico F, Verderosa S, et al. Impact of body composition parameters on lung function in athletes. Nutrients. 2022;14(18):3844. doi: 10.3390/nu14183844
  25. Varlamova NG, Parshukova OI, Kudinova AK, Boyko ER. Dynamic characteristics of external respiration function in cross-country skiers in the annual cycle. Journal of Medical and Biological Research. 2023;11(1):5–13. doi: 10.37482/2687-1491-Z124 EDN: XILQPA
  26. Kim TH, Han JK, Lee JY, Choi YC. The effect of polarized training on the athletic performance of male and female cross-country skiers during the general preparation period. Healthcare. 2021;9(7):851. doi: 10.3390/healthcare9070851
  27. Talaminos Barroso A, Márquez Martín E, Roa Romero LM, Ortega Ruiz F. Factors affecting lung function: a review of the literature. Arch Bronconeumol (Engl Ed). 2018;54(6):327–332. doi: 10.1016/j.arbres.2018.01.030
  28. Kocahan T, Akinoğlu B, Hasanoğlu A. Effect of intestinal parasites on anaerobic performance and muscle strength in athletes. Medical Journal of Islamic World Academy of Sciences. 2019;27(1):17–24. doi: 10.5505/ias.2019.89847
  29. Rutkovskiy AV, Koinosov AP, Durygina GG. Dynamics of spirometry indicators and maximum oxygen consumption in athletes of cyclical winter sports in the natural climatic conditions of the Middle Ob region. The Scientific and Practical Journal of Medicine. 2019;(3):66–71. doi: 10.25017/2306-1367-21-3-66-71 EDN: FXBOIY
  30. Hancox RJ, Rasmussen F. Does physical fitness enhance lung function in children and young adults? Eur Respir J. 2018;51(2):1701374. doi: 10.1183/13993003.01374-2017
  31. Agusti A, Faner R. Lung function trajectories in health and disease. Lancet Respir Med. 2019;7(4):358–364. doi: 10.1016/S2213-2600(18)30529-0
  32. Lutfi MF. The physiological basis and clinical significance of lung volume measurements. Multidiscip Respir Med. 2017;12:3. doi: 10.1186/s40248-017-0084-5
  33. Ebert LA, Sashenkov SL, Kolupaev VA. Dynamics of indicators of respiratory and circulatory systems in athletes with anaerobic and aerobic orientation of the training process by seasons. Proceedings of the Chelyabinsk Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences. 2005;(2):139–144. (In Russ.) EDN: HRUKDR
  34. Kippelen P, Caillaud C, Robert E, et al. Effect of endurance training on lung function: a one year study. Br J Sports Med. 2005;39(9):617–621. doi: 10.1136/bjsm.2004.014464
  35. Gudkov AB, Manuilov IV, Torshin VI, et al. Seasonal changes of external respiratory parameters in skiers of mass categories in the conditions of Russian North. Ekologiya cheloveka (Human Ecology). 2016;23(7):31–36. doi: 10.33396/1728-0869-2016-7-31-36 EDN: WGNCFB
  36. Kennedy MD, Davidson WJ, Wong LE, et al. Airway inflammation, cough and athlete quality of life in elite female cross-country skiers: A longitudinal study. Scand J Med Sci Sports. 2016;26(7):835–842. doi: 10.1111/sms.12527
  37. Varlamova NG, Boyko ER. Features of external breathing function among the northerners in the annual cycle. Marine Medicine. 2017;3(3):43–49. doi: 10.22328/2413-5747-2017-3-3-43-49 EDN: ZMNTJL
  38. Degteva GN. Erythron condition in inhabitants of Northern territories. Ekologiya cheloveka (Human Ecology). 2004;(6):53–57. EDN: HRTLOV
  39. Velichkovsky BT. Causes and mechanisms of decreased oxygen utilization coefficient in human lungs in the extreme North. Biosfera. 2009;1(2):213–217. EDN: QZOGHL
  40. Solonin YuG, Boyko ER. Medical and physiological aspects of vital activity in the Arctic. Arctic: Ecology and Economy. 2015;(1):70–75. EDN: TUUTMT
  41. Nagibovich OA, Ukhovsky DM, Zhekalov AN, et al. Mechanisms of hypoxia in Arctic zone of Russian Federation. Bulletin of the Russian Military Medical Academy. 2016;(2):202–205. EDN: WDCIQD
  42. Nagornev SN, Bobrovnitsky IP, Yudin SM, et al. Mechanisms of adverse effects natural and geographical factors of the arctic zone on human health: metabolic and pathophysiological aspects. Russian Journal of Rehabilitation Medicine. 2019;(2):4–30. EDN: UQFTZN
  43. Popova ON, GudkovАB. Morphofunctional features of northerners respiratory system. Ekologiya cheloveka (Human Ecology). 2009;(2):53–58. EDN: GLSRZR
  44. Stepanov AS, Koinosov AP. Physiological changes in the external respiratory system and oxygen-transportation functions of athletes’s blood in the North conditions. Literature review. The Scientific and Practical Journal of Medicine. 2021;(2):25–31. doi: 10.25017/2306-1367-2021-28-2-25-31 EDN: PJLEDD
  45. Popova ОN, Glebova NA, Gudkov АB. Compensatory-adaptive change of external respiration system in Far North residents. Ekologiya cheloveka (Human Ecology). 2008;(10):31–33. EDN: JUREFJ
  46. Tarakanova TA, Averyanova IV, Vdovenko SI. Features of external respiration and thermal profile of Magadan cross-country skiers. Human. Sport. Medicine. 2022;22(S2):14–21. doi: 10.14529/hsm22s202 EDN: KOCTNI
  47. Lutsenko MT, Pirogov AB. Chronic respirato dieases in conditions of North Russia. Fundamental Research. 2012;(4-1):74–79. EDN: PAZFNV
  48. Kennedy MD, Lenz E, Niedermeier M, Faulhaber M. Are respiratory responses to cold air exercise different in females compared to males? implications for exercise in cold air environments. Int J Environ Res Public Health. 2020;17(18):6662. doi: 10.3390/ijerph17186662
  49. Varlamova NG, Rogachevskaya OV, Bojko ER. External respiratory function in youth and girls in heat and cold. Proceedings of the Komi Science Centre of the Ural Division of the Russian Academy of Sciences. 2014;(2):50–54. EDN: SIRTPR
  50. Kim LB. Influence of polar time record on the oxygen transportation function of blood of northerners of various age. Arctic and North. 2014;(17):150–162. EDN: TCRGSR
  51. Maximov AL, Golubev VN, Nosov VN. Approaches to assessment of the regional norm of response and adaptation of human physiological systems in the North. Vestnik of the Far East branch of the Russian Academy of Sciences. 2007;(6):56–64. EDN: IYPZDT
  52. Shishkin GS, Ustuzaninova NV. Respiration at low temperatures conditions. Bulletin Physiology and Pathology of Respiration. 2013;(50):9–15. EDN: RPTHCJ
  53. Maximov AL, Vdovenko SI. Lung function state in the service age male residents of Anadyr and Magadan cities. Bulletin Physiology and Pathology of Respiration. 2016;(60):39–44. doi: 10.12737/20051 EDN: WDMVUL
  54. Averyanova IV, Vdovenko SI. The dynamics of gas analysis parameters in young males of the Magadan region from different generations of caucasian migrants and adaptants. Zhurnal evolyutsionnoi Biokhimii i Fiziologii. 2019;55(6):407–413. doi: 10.1134/S004445291904003X EDN: NJYBGX
  55. Van Meerbeke SW, McCarty M, Petrov AA, Schonffeldt-Guerrero P. The Impact of climate, aeroallergens, pollution, and altitude on exercise-induced bronchoconstriction. Immunol Allergy Clin North Am. 2025;45(1):77–88. doi: 10.1016/j.iac.2024.09.004
  56. Dominelli PB, Sheel AW. The pulmonary physiology of exercise. Adv Physiol Educ. 2024;48(2):238–251. doi: 10.1152/advan.00067.2023
  57. Sue-Chu M. Winter sports athletes: long-term effects of cold air exposure. Br J Sports Med. 2012;46(6):397–401. doi: 10.1136/bjsports-2011-090822
  58. Selge C, Thomas S, Nowak D, et al. Asthma prevalence in German Olympic athletes: A comparison of winter and summer sport disciplines. Respir Med. 2016;118:15–21. doi: 10.1016/j.rmed.2016.07.008
  59. Price OJ, Sewry N, Schwellnus M, et al. Prevalence of lower airway dysfunction in athletes: a systematic review and meta-analysis by a subgroup of the IOC consensus group on ‘acute respiratory illness in the athlete’. Br J Sports Med. 2022;56:213–222. doi: 10.1136/bjsports-2021-104601
  60. Turmel J, Poirier P, Bougault V, et al. Cardiorespiratory screening in elite endurance sports athletes: the Quebec study. Phys Sportsmed. 2012;40(3):55–65. doi: 10.3810/psm.2012.09.1982
  61. Weiler JM, Brannan JD, Randolph CC, et al. Exercise-induced bronchoconstriction update-2016. J Allergy Clin Immunol. 2016;138(5): 1292–1295.e36. doi: 10.1016/j.jaci.2016.05.029
  62. Zeiger JS, Weiler JM. Special considerations and perspectives for exercise-induced bronchoconstriction (EIB) in olympic and other elite athletes. J Allergy Clin Immunol Pract. 2020;8(7):2194–2201. doi: 10.1016/j.jaip.2020.01.041
  63. Parsons JP, Hallstrand TS, Mastronarde JG, et al. An official American Thoracic Society clinical practice guideline: exercise-induced bronchoconstriction. Am J Respir Crit Care Med. 2013;187(9):1016–1027. doi: 10.1164/rccm.201303-0437ST
  64. Klain A, Giovannini M, Pecoraro L, et al. Exercise-induced bronchoconstriction, allergy and sports in children. Ital J Pediatr. 2024;50(1):47. doi: 10.1186/s13052-024-01594-0
  65. Anderson SD, Kippelen P. Stimulus and mechanisms of exercise-induced bronchoconstriction. Breathe. 2010;7(1):25–33. doi: 10.1183/18106838.0701.025
  66. Stang J, Stensrud T, Mowinckel P, Carlsen KH. Parasympathetic activity and bronchial hyperresponsiveness in athletes. Med Sci Sports Exerc. 2016;48(11):2100–2107. doi: 10.1249/MSS.0000000000001008
  67. Chernyak AV, Chernyak MV. Exercise-induced bronchospasm in athletes. Practical Pulmonology. 2018;(2):8–15. EDN: YLAHGH
  68. Weiss P, Rundell KW. Imitators of exercise-induced bronchoconstriction. Allergy Asthma Clin Immunol. 2009;5(1):7. doi: 10.1186/1710-1492-5-7
  69. Bussotti M, Di Marco S, Marchese G. Respiratory disorders in endurance athletes — how much do they really have to endure? Open Access J Sports Med. 2014;5:47–63. doi: 10.2147/OAJSM.S57828
  70. Atchley TJ, Smith DM. Exercise-induced bronchoconstriction in elite or endurance athletes: Pathogenesis and diagnostic considerations. Ann Allergy Asthma Immunol. 2020;125(1):47–54. doi: 10.1016/j.anai.2020.01.023
  71. Fitch KD. An overview of asthma and airway hyper-responsiveness in Olympic athletes. Br J Sports Med. 2012;46(6):413–416. doi: 10.1136/bjsports-2011-090814
  72. Karjalainen EM, Laitinen A, Sue-Chu M, et al. Evidence of airway inflammation and remodeling in ski athletes with and without bronchial hyperresponsiveness to methacholine. Am J Respir Crit Care Med. 2000;161(6):2086–2091. doi: 10.1164/ajrccm.161.6.9907025
  73. Helenius I, Rytilä P, Sarna S, et al. Effect of continuing or finishing high-level sports on airway inflammation, bronchial hyperresponsiveness, and asthma: a 5-year prospective follow-up study of 42 highly trained swimmers. J Allergy Clin Immunol. 2002;109(6):962–968. doi: 10.1067/mai.2002.124769a
  74. Greiwe J, Cooke A, Nanda A, et al. Work group report: perspectives in diagnosis and management of exercise-induced bronchoconstriction in athletes. J Allergy Clin Immunol Pract. 2020;8(8):2542–2555. doi: 10.1016/j.jaip.2020.05.020
  75. Dickinson J, Gowers W, Sturridge S, et al. Fractional exhaled nitric oxide in the assessment of exercise-induced bronchoconstriction: A multicenter retrospective analysis of UK-based athletes. Scand J Med Sci Sports. 2023;33(7):1221–1230. doi: 10.1111/sms.14367
  76. Petek BJ, Gustus SK, Wasfy MM. Cardiopulmonary exercise testing in athletes: expect the unexpected. Curr Treat Options Cardiovasc Med. 2021;23(7):49. doi: 10.1007/s11936-021-00928-z
  77. Stickland MK, Butcher SJ, Marciniuk DD, Bhutani M. Assessing exercise limitation using cardiopulmonary exercise testing. Pulm Med. 2012;2012:824091. doi: 10.1155/2012/824091
  78. McKenzie DC. Respiratory physiology: adaptations to high-level exercise. Br J Sports Med. 2012;46(6):381–384. doi: 10.1136/bjsports-2011-090824
  79. Dempsey JA. Respiratory determinants of exercise limitation: focus on phrenic afferents and the lung vasculature. Clin Chest Med. 2019;40(2):331–342. doi: 10.1016/j.ccm.2019.02.002
  80. Dempsey JA, La Gerche A, Hull JH. Is the healthy respiratory system built just right, overbuilt, or underbuilt to meet the demands imposed by exercise? J Appl Physiol (1985). 2020;129(6):1235–1256. doi: 10.1152/japplphysiol.00444.2020
  81. Mackała K, Kurzaj M, Okrzymowska P, et al. The effect of respiratory muscle training on the pulmonary function, lung ventilation, and endurance performance of young soccer players. Int J Environ Res Public Health. 2019;17(1):234. doi: 10.3390/ijerph17010234
  82. Guazzi M, Adams V, Conraads V, et al. EACPR/AHA scientific statement. Clinical recommendations for cardiopulmonary exercise testing data assessment in specific patient populations. Circulation. 2012;126(18):2261–2274. doi: 10.1161/CIR.0b013e31826fb946
  83. Pritchard A, Burns P, Correia J, et al. ARTP statement on cardiopulmonary exercise testing 2021. BMJ Open Respir Res. 2021;8(1):e001121. doi: 10.1136/bmjresp-2021-001121
  84. Fatemi R, Ghanbarzadeh M. Relationship between airway resistance indices and maximal oxygen uptake in young adults. Journal of Human Kinetics. 2009;22(1):29–34. doi: 10.2478/v10078-009-0020-7
  85. Rasch-Halvorsen Ø, Hassel E, Langhammer A, et al. The association between dynamic lung volume and peak oxygen uptake in a healthy general population: the HUNT study. BMC Pulm Med. 2019;19(1):2. doi: 10.1186/s12890-018-0762-x
  86. McNeill J, Chernofsky A, Nayor M, et al. The association of lung function and pulmonary vasculature volume with cardiorespiratory fitness in the community. Eur Respir J. 2022;60(2):2101821. doi: 10.1183/13993003.01821-2021
  87. Shamsutdinova ME, Miroshnichenko IV. Features of external men respiration parameters with different levels of physical performance and stamina. Vestnik of the Orenburg State University. 2016;(11):75–79. EDN: XUXITV
  88. Mohammadizadeh MA, Ghanbarzadeh M, Habibi A, et al. The effect of high intensity interval exercise in high/low temperatures on exercise-induced bronchoconstriction (EIB) in trained adolescent males. Tanaffos. 2013;12(3):29–43.
  89. Dominelli PB, Archiza B, Ramsook AH, et al. Effects of respiratory muscle work on respiratory and locomotor blood flow during exercise. Exp Physiol. 2017;102(11):1535–1547. doi: 10.1113/EP086566
  90. Wüthrich TU, Notter DA, Spengler CM. Effect of inspiratory muscle fatigue on exercise performance taking into account the fatigue-induced excess respiratory drive. Exp Physiol. 2013;98(12):1705–1717. doi: 10.1113/expphysiol.2013.073635
  91. Amann M, Dempsey JA. Locomotor muscle fatigue modifies central motor drive in healthy humans and imposes a limitation to exercise performance. J Physiol. 2008;586(1):161–173. doi: 10.1113/jphysiol.2007.141838
  92. Witt JD, Guenette JA, Rupert JL, et al. Inspiratory muscle training attenuates the human respiratory muscle metaboreflex. J Physiol. 2007;584(Pt 3):1019–1028. doi: 10.1113/jphysiol.2007.140855
  93. Oueslati F, Berriri A, Boone J, Ahmaidi S. Respiratory muscle strength is decreased after maximal incremental exercise in trained runners and cyclists. Respir Physiol Neurobiol. 2018;248:25–30. doi: 10.1016/j.resp.2017.11.005
  94. Deliceoglu G, Kabak B, Çakır VO, et al. Respiratory muscle strength as a predictor of VO2max and aerobic endurance in competitive athletes. Appl Sci. 2024;14(19):8976. doi: 10.3390/app14198976
  95. Shei RJ. Recent advancements in our understanding of the ergogenic effect of respiratory muscle training in healthy humans: a systematic review. J Strength Cond Res. 2018;32(9):2665–2676. doi: 10.1519/JSC.0000000000002730
  96. Çelik Z, Güzel NA, Allahverdiyeva S, et al. Effects of simultaneous aerobic and inspiratory muscle training on diaphragm function, respiratory muscle strength, endurance, and fatigue index: randomized-controlled trial. Eur J Appl Physiol. 2025;125(12):3769–3783. doi: 10.1007/s00421-025-05868-1
  97. Klusiewicz A, Starczewski M, Sadowska D, Ładyga M. Effect of high- and low-resistance inspiratory muscle training on physiological response to exercise in cross-country skiers. J Sports Med Phys Fitness. 2019;59(7):1156–1161. doi: 10.23736/s0022-4707.18.09120-x
  98. Kowalski T, Granda D, Klusiewicz A. Practical application of respiratory muscle training in endurance sports. Strength & Conditioning Journal. 2024;46(6):686–695. doi: 10.1519/SSC.0000000000000842
  99. Vanyushin YuS, Elistratov DE, Ishmukhametova NF. Functional state of athletes during testing loads. Russian Journal of Physical Education and Sport. 2020;(1):152–157. doi: 10.14526/2070-4798-2020-15-1-152-157 EDN: GIOAOK
  100. Kowalski T, Klusiewicz A, Rębiś K, et al. Comparative study of different respiratory muscle training methods: effects on cardiopulmonary indices and athletic performance in elite short-track speedskaters. Life (Basel). 2024;14(9):1159. doi: 10.3390/life14091159
  101. Rundell KW, Spiering BA, Judelson DA, Wilson MH. Bronchoconstriction during cross-country skiing: is there really a refractory period? Med Sci Sports Exerc. 2003;35(1):18–26. doi: 10.1097/00005768-200301000-00004
  102. Koch S, MacInnis MJ, Sporer BC, et al. Inhaled salbutamol does not affect athletic performance in asthmatic and non-asthmatic cyclists. Br J Sports Med. 2015;49(q):51–55. doi: 10.1136/bjsports-2013-092706
  103. Lemminger AK, Jessen S, Habib S, et al. Effect of beta2-adrenergic agonist and resistance training on maximal oxygen uptake and muscle oxidative enzymes in men. Scand J Med Sci Sports. 2019;29(12):1881–1891. doi: 10.1111/sms.13544
  104. Jeppesen JS, Jessen S, Thomassen M, et al. Inhaled beta2-agonist, formoterol, enhances intense exercise performance, and sprint ability in elite cyclists. Scand J Med Sci Sports. 2024;34(1):e14500. doi: 10.1111/sms.14500
  105. Eckerström F, Rex CE, Maagaard M, et al. Exercise performance after salbutamol inhalation in non-asthmatic, non-athlete individuals: a randomised, controlled, cross-over trial. BMJ Open Sport Exerc Med. 2018;4(1):e000397. doi: 10.1136/bmjsem-2018-000397
  106. Jessen S, Lemminger A, Backer V, et al. Inhaled formoterol impairs aerobic exercise capacity in endurance-trained individuals: a randomised controlled trial. ERJ Open Res. 2023;9(2):00643–2022. doi: 10.1183/23120541.00643-2022
  107. Barron A, Francis DP, Mayet J, et al. Oxygen uptake efficiency slope and breathing reserve, not anaerobic threshold, discriminate between patients with cardiovascular disease over chronic obstructive pulmonary disease. JACC Heart Fail. 2016;4(4):252–261. doi: 10.1016/j.jchf.2015.11.003
  108. Staes M, Gyselinck I, Goetschalckx K, et al. Identifying limitations to exercise with incremental cardiopulmonary exercise testing: a scoping review. Eur Respir Rev. 2024;33(173):240010. doi: 10.1183/16000617.0010-2024
  109. Petek BJ, Tso JV, Churchill TW, et al. Normative cardiopulmonary exercise data for endurance athletes: the Cardiopulmonary Health and Endurance Exercise Registry (CHEER). Eur J Prev Cardiol. 2022;29(3):536–544. doi: 10.1093/eurjpc/zwab150
  110. Lopes TR, de Oliveira DM, Amoroso de Lima LA, Silva BM. Breathing variability during running in athletes: The role of sex, exercise intensity and breathing reserve. Respir Physiol Neurobiol. 2025;331:104350. doi: 10.1016/j.resp.2024.104350
  111. Opina MTD, Brinkley TE, Gordon M, et al. Association of breathing reserve at peak exercise with body composition and physical function in older adults with obesity. J Gerontol A Biol Sci Med Sci. 2019;74(12):1973–1979. doi: 10.1093/gerona/gly276
  112. Shen T, Wang Y, Li J, et al. Predictive threshold value of the breathing reserve for the decline in cardiorespiratory fitness among the healthy middle-aged population. J Cardiovasc Dev Dis. 2025;12(3):85. doi: 10.3390/jcdd12030085
  113. Milani M, Milani JGPOM, Machado FVC, et al. Revisiting the peak breathing reserve < 15% criterion to indicate ventilatory limitation to treadmill incremental cardiopulmonary exercise testing in men and women aged 20 to 80 years. European Journal of Preventive Cardiology. 2024;31(1):zwae175.240. doi: 10.1093/eurjpc/zwae175.240 EDN: RJMADO
  114. Pigakis KM, Stavrou VT, Kontopodi AK, et al. Impact of isolated exercise-induced small airway dysfunction on exercise performance in professional male cyclists. Sports (Basel). 2024;12(4):112. doi: 10.3390/sports12040112

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Vital capacity of the lungs (VC, L) over the annual cycle in cross-country skiers (p < 0.05) and non-athletic men (p < 0.001). Numbers 1–12 on the X-axis indicate the months from January to December; data are presented as M ± m (adapted from the study by Varlamova and Bojko [12]). © CC-BY 4.0.

Download (91KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Factors and their physiological effects underlying exercise-induced bronchoconstriction.

Download (266KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Respiratory system factors and the mechanisms through which they may reduce physical performance (oxygen consumption) in cross-country skiers (↓ — indicates parameter increase/reduction; ↑ — indicates parameter elevation/enhancement). Interpretation based on data from studies [23, 78–80]. The dashed line indicates key factors that depend on the athletes’ training status.

Download (317KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2026 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 78166 от 20.03.2020.