Brain activity in Indian and Russian students studying in the Russian Arctic Zone

Full Text

Обоснование

Современная нейрофизиология сталкивается с нерешённым вопросом о существовании и природе «базового нейрофизиологического тонуса» мозга, детерминированного условиями онтогенеза в различных климатогеографических и культурных средах. Перемещение людей из тропической зоны (Юго-Восточная Азия) в условия высоких широт (Север России) представляет собой уникальную модель «кросс-культурного стресса», где экстремальные факторы среды (холод, фотопериодичность) накладываются на необходимость смены когнитивных паттернов (новый язык, социальная среда, бытовой уклад, образовательная система) [1].

В северных широтах краткосрочный этап адаптации к стрессовым воздействиям характеризуется повышением уровня тревожности, снижением показателей умственной и физической работоспособности, пограничными изменениями гормонального профиля, а также активацией структур, ответственных за эмоциогенную регуляцию [2].

Центральная нервная система, являясь одной из наиболее лабильных систем, оперативно реагирующих на нарушения гомеостатического баланса при взаимодействии организма с окружающей средой, играет ключевую роль в реализации адаптационных реакций. У лиц, постоянно проживающих в арктическом регионе, по сравнению с жителями южных территорий, выявлена более сложная архитектура кортиковисцеральных взаимодействий, специфическая структура когерентности ритмов электроэнцефалограммы (ЭЭГ), а также доминирование правого полушария в обеспечении церебральных функций [3].

Процессы адаптации к условиям Севера у иностранных студентов, прибывших из тропического климата, обусловливают интенсификацию функционирования различных церебральных структур, что закономерно приводит к трансформации функциональной организации постоянного потенциала головного мозга и сопровождается значительным увеличением его энергетического метаболизма [4]. Холодовой стресс также является мощным модулятором нейродинамики. Исследования показывают, что воздействие низких температур или специфические тренировки устойчивости к холоду изменяют спектральные характеристики ЭЭГ (особенно в тета- и альфа-диапазонах), причём у иностранных студентов эти изменения выражены в виде дезинтеграции корково-подкорковых взаимодействий [5].

Актуальность нашего исследования обусловлена двумя основными факторами: ростом числа студентов из тропических регионов в арктических и субарктических университетах, требующим научно обоснованных подходов к сохранению их психического и когнитивного здоровья, а также, высокой частотой дезадаптивных состояний, тревожности и риска психосоматических патологий у мигрантов, диктующих необходимость разработки объективных нейрофизиологических маркёров стресса до развития клинических проявлений [6].

В настоящее время недостаточно изучены сравнительные нейрофизиологические паттерны, отражающие различные режимы функционирования мозга у студентов-мигрантов из тропической зоны, при комплексной северной адаптации к экстремальным средовым факторам, по сравнению со студентами, являющимися постоянными жителями арктического региона.

Цель исследования. Изучение изменений электроэнцефалограммы у индийских и русских студентов обучающихся в условиях Арктической зоны Российской Федерации.

Методы

Проведено поперечное нерандомизированное сравнительное исследование, в котором приняли участие 80 практически здоровых людей мужского пола в возрасте от 19 лет до 21 года, являющихся студентами Северного государственного медицинского университета (Архангельск, 64°33′ с.ш. 40°32′ в.д.). Были сформированы 2 группы: студенты, приехавшие на обучение из Индии и проживающие в Архангельске более одного года (n=40), и российские студенты восточно-славянской этнической группы, родившиеся и постоянно проживающие в Архангельске (n=40). Обследуемых мужчин выбирали на добровольной основе, критерием исключения служило наличие в анамнезе травм головного мозга, неврологических и психических нарушений, употребление психоактивных веществ. Все исследования проводили в октябре и ноябре 2023 г.

Исследования проводили в положении испытуемого сидя, в комфортной и привычной обстановке в период с 9 до 14 ч. Всем испытуемым в положении сидя, в состоянии спокойного бодрствования с закрытыми глазами регистрировали ЭЭГ в течение 2 мин на электроэнцефалографе «Нейрон-Спектр-4/ВПМ» («Нейрософт», Иваново) монополярно от 16 стандартных отведений, электроды устанавливали по международной системе «10–20» с ушными референтными электродами. При оценке ЭЭГ выделяли безартефактные отрезки записи длительностью 60 с на каждом этапе исследования, спектр анализировали по тета- (4,0–6,9 Гц), альфа- (7,0–12,9 Гц), бета₁- (13–24 Гц) диапазонам. Для количественной оценки спектра ЭЭГ в каждом частотном диапазоне проводили усреднённую для каждого испытуемого оценку значений полной мощности (мкВ²).

Полученные результаты обрабатывали при помощи компьютерного пакета прикладных программ Statistica v. 10.0 (StatSoft Inc., США). Так как в большинстве случаев распределение признаков в выборках не подчинялось закону нормального распределения (оценка по критерию Шапиро–Уилка), статистическую обработку проводили непараметрическими методами, учитывали медиану (Ме), нижний и верхний квартили (Q₂₅; Q₇₅). Для проверки статистической гипотезы разности значений использовали критерий Манна–Уитни для двух независимых групп. Критическим уровнем значимости при проверке статистических гипотез принимали p <0,05.

Результаты

При анализе фоновых уровней спектральной мощности основных частотных диапазонов ЭЭГ выявлены определённые отличия между обследуемыми группами индийских и русских студентов-мужчин (рис. 1).

Мощность тета-ритма у индийских студентов одинаково сильно распространена по конвекситальной поверхности скальпа в переднезаднем направлении и в 1,5–2 раза ниже в височных областях. В группе индийских студентов в сравнении с русскими отмечены более высокие показатели мощности тета-ритма по всем отведениям ЭЭГ, особенно в лобных и левой центральной областях (p <0,05).

Тип ЭЭГ с организованной альфа-активностью преобладал в обеих группах обследованных студентов, в представленности альфа-ритма у большинства лиц сохранены зональные отличия. По аналогии с показателями медленноволновой активности в группе индийских студентов выявлены более высокие значения мощности альфа-ритма. Наиболее значимые межрегиональные отличия показаны для левых височной и центральной, а также для обеих лобных областей (p <0,05).

Спектральная мощность бета₁-активности у большинства обследованных студентов также преобладает в центральных и задних отделах скальпа. Значимо более высокие значения у индийских студентов показаны для левых лобной и центральной областей (p <0,05).

Статистически значимых межполушарных различий в уровнях спектральной мощности основных частотных диапазонов ЭЭГ не было выявлено ни у индийских, ни у русских студентов.

Оценку индекса когнитивной вовлечённости (ИКВ) проводили на основе фронтальной спектральной мощности основных частотных диапазонов ЭЭГ. Использовали формулу: ИКВ = (мощность бета₁ F3 + мощность бета₁ F4) / (мощность альфа F3 + мощность альфа F4 + мощность тета F3 + мощность тета F4). ИКВ у индийских студентов — 0,112, у русских — 0,103 (p <0,05).

Обсуждение

Резюме основного результата исследования

Полученные в нашей работе результаты указывают на статистически значимые кросс-культурные и этнические различия в базовой организации биоэлектрической активности мозга между двумя популяциями: коренными жителями Севера (русские студенты) и новоприбывшими мигрантами из тропической зоны (индийские студенты) после одного года проживания в условиях Севера России. Это не просто различия, а конкретный паттерн: у индийских студентов-мужчин наблюдается систематически более высокая мощность тета-, альфа- и бета-ритмов в лобных и центральных областях, особенно слева.

Интерпретация результатов исследования

Повышенная фронтальная тета-активность в состоянии покоя часто ассоциируется с когнитивной нагрузкой, умственным усилием и состоянием стресса [7, 8]. Это может указывать на то, что мозг индийских студентов даже в фоновом режиме работает в состоянии внутренней концентрации и повышенной готовности к обработке информации в непривычной их культурному контексту среде [9]. Снижение тета-мощности в височных областях требует осторожной интерпретации, но может быть связано с особенностями когнитивных стратегий и обработки сенсорной или эмоциональной информации.

Традиционно альфа-ритм в лобных и центральных областях мозга интерпретируется как маркёр релаксации, направленного внутрь внимания и саморегуляции. Однако в контексте адаптации его повышение у индийских студентов-мужчин, особенно в сочетании с высоким тета-ритмом, может отражать иное. Это может быть компенсаторным механизмом для подавления избыточной сенсорной или когнитивной обработки, попыткой мозга стабилизировать внутреннее состояние в условиях хронического, но умеренного стрессора [10]. Так называемый фронтальный альфа-ритм можно также считать маркёром активного торможения нерелевантных сетей мозга для эффективного выполнения задачи. Это может указывать на различия в нейрокогнитивном фоне у этнических групп при решении задач [11].

Повышенная бета₁-активность в левых лобной и центральной областях напрямую связана с сенсомоторной интеграцией, активным целенаправленным мышлением и бдительностью. Левое полушарие часто ассоциируется с аналитической и последовательной обработкой информации. Более высокий фон бета-активности может отражать повышенную готовность соответствующих нейронных сетей к соматомоторному планированию и когнитивному контролю [12].

Глобальное преобладание ЭЭГ-мощности тета-, альфа- и бета₁-диапазонов в лобных областях у индийских студентов, видимо, является признаком гиперактивной работы фронто-таламической системы и сети пассивного режима работы мозга (Default Mode Network) [13]. Это может означать усиленную внутреннюю обработку, саморефлексию и постоянный когнитивный контроль, что энергетически более затратно. Кроме того, синергичное увеличение фронтальной тета- и бета-мощности ЭЭГ является устойчивым электрофизиологическим коррелятом состояния психосоциального стресса и тревоги [7, 14]

Предложенный ранее ИКВ позволяет учитывать поведенческие параметры в зависимости от изменения активности ЭЭГ [15]. Этот индекс предполагает, что увеличение мощности бета-ритма связано с увеличением активности мозга во время выполнения когнитивных задач. При этом увеличение активности альфа- и тета-ритмов связано со снижением умственной бдительности. С учётом статистической значимости различий в отдельных ЭЭГ-ритмах итоговый более высокий ИКВ может указывать на то, что индийские студенты достигают сопоставимого уровня вовлечённости за счёт больших нейрофизиологических затрат (компенсаторный механизм), что и является сутью напряжённой адаптации.

Полученные данные демонстрируют, что мозг представителей разных культур может функционировать в различных «базовых режимах» или «нейрофизиологических тонусах», что, вероятно, является результатом длительной адаптации к различным средам, культурным практикам, языкам и образовательным системам. Отсутствие межполушарных различий в обеих группах подчёркивает, что выявленные эффекты связаны именно с особенностью общего фонового состояния коры, а не с латерализацией функций. При этом русская группа адаптирована более энергоэффективно, а индийская группа — энергозатратно. Состояние индийских студентов можно охарактеризовать как метастабильное; оно может перейти как в полноценную адаптацию при дальнейшей акклиматизации, так и в срыв (дезадаптацию) при действии дополнительных стресс-факторов.

Наши результаты имеют также практическую значимость, выходящую за рамки фундаментальной науки. Они подчёркивают необходимость учёта этнического фактора как важной переменной во всех прикладных областях, связанных с использованием ЭЭГ. Наиболее востребованы эти данные будут в клинической неврологии и нейрореабилитации для создания точных диагностических критериев, а также в быстро развивающихся областях нейротехнологий (нейроинтерфесы, биоуправление) для обеспечения их эффективности.

Ограничения исследования

Представленное исследование имеет ряд методологических ограничений, которые необходимо учитывать при интерпретации полученных результатов.

Во-первых, ограничением дизайна является отсутствие у нас данных о фоновой ЭЭГ индийских студентов, зарегистрированной до их переезда в Россию. Объективные логистические и этические трудности предопределили невозможность оценки исходных (преэкспозиционных) характеристик биоэлектрической активности мозга, что не позволяет однозначно разделить вклад долговременных этнопопуляционных особенностей и собственно адаптационных изменений, вызванных комплексом новых климатических, социальных и образовательных факторов. Следовательно, интерпретация обнаруженных межгрупповых различий как результата «кросс-культурного стресса» и северной адаптации требует подтверждения в дальнейших продольных исследованиях с включением группы внешнего контроля — индийских студентов, обследованных у себя на родине по идентичному протоколу.

Во-вторых, сравнительный анализ спектральной мощности ЭЭГ проводился на групповом уровне без контроля индивидуальных социально-психологических характеристик (уровня ситуативной и личностной тревожности, качества сна, степени социальной интеграции и субъективной оценки стресса). Хотя дизайн работы был ориентирован на выявление популяционных различий между коренными жителями Севера и мигрантами из тропической зоны, вклад психоэмоциональных факторов в наблюдаемые межгрупповые эффекты не может быть полностью исключён. В будущих исследованиях целесообразно дополнить протокол стандартизированными психометрическими инструментами и использовать ковариационный анализ для разделения влияний этносредовых и индивидуально-психологических переменных.

В-третьих, оценка межполушарной асимметрии в данной работе ограничена сопоставлением абсолютной спектральной мощности симметричных отведений ЭЭГ. Сделанный на этой основе вывод об отсутствии значимых межполушарных различий справедлив исключительно для рассматриваемых нами амплитудных характеристик спонтанной ЭЭГ-ритмики. Вместе с тем известно, что функциональная асимметрия мозга может проявляться на уровне кортикокортикальной связанности даже при симметричной мощности ЭЭГ-ритмов, что подтверждается исследованиями когерентности и кросс-корреляционных связей в норме и при патологии. Таким образом, отсутствие в настоящем анализе когерентных и кросс-корреляционных показателей не позволяет полностью исключить наличие латерализованных особенностей биоэлектрической активности мозга. Дальнейшие работы в этом направлении должны включать оценку функциональной коннективности как минимум в ЭЭГ-диапазонах альфа- и бета-ритмов.

Заключение

По результатам ЭЭГ обследования индийских и русских студентов мужского пола (19–21 года) после первого года обучения в университете Арктической зоны установлены системные различия в их нейрофизиологическом статусе. Наибольшая устойчивость подкорковых диэнцефальных мозговых структур (стабильность тета-активности ЭЭГ) показана у русских студентов, а более высокие показатели медленных волн по всем отведениям ЭЭГ, особенно в лобно-центральных отделах, отмечены у индийских студентов. Сочетано более высокая альфа- и бета-активность в передних и центральных отделах мозга у индийских студентов отражает как усиленное влияние таламических и стволовых структур на биоэлектрогенез коры, так и более широкое вовлечение сенсомоторной коры и медиабазальных структур. Общая картина ЭЭГ-паттернов говорит о том, что через год проживания на Севере у индийских студентов не завершился процесс полной физиологической адаптации. Их мозг функционирует в режиме повышенной мобилизации, что может являться предиктором повышенного риска развития синдрома хронической усталости, тревожных расстройств или снижения когнитивного резерва при дополнительных нагрузках.

About the authors

Denis B. Demin

N. Laverov Federal Center for Integrated Arctic Research of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: denisdemin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7912-9226
SPIN-code: 6565-4657
Scopus Author ID: 24279585300
ResearcherId: K-7899-2018

MD, Dr. Sci. (Med.), Senior staff scientist of Biorhythmology Laboratory, N. Laverov Federal Center for Integrated Arctic Research of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Russian Federation, 249 Lomonosov ave., Arkhangelsk, Russia, 163000

References

Supplementary files