RELATIONSHIP BETWEEN CONSUMPTION OF FOOD PRODUCTS OF ANIMAL ORIGIN AND INTESTINAL MICROBIOTA

Full Text

Введение

Рациональное питание играет ключевую роль в сохранении здоровья населения. Оптимальное питание поддерживает здоровый рост и развитие человека, помогает предотвращать заболевания, продлевает жизнь, повышает эффективность труда и обеспечивает адекватную адаптацию к окружающей среде, снижает риск возникновения алиментарно-зависимых заболеваний [1].

Многие взрослые люди не придерживаются принципов правильного питания, поскольку употребляют в пищу продукты, богатые животными жирами и простыми углеводами. Сохраняется тенденция к низкому употреблению продуктов растительного происхождения (овощей, фруктов), а также редкому употреблению рыбы и морепродуктов. В результате растет количество людей с избыточным весом и ожирением [2].

Рацион питания существенно влияет на формирование и поддержание здоровой микробиоты кишечника. Определённые виды бактерий в кишечнике зависят от разных компонентов рациона питания.

Желудочно-кишечный тракт характеризуется высокой концентрацией микробов, формирующих сложную экосистему – микробиоту кишечника. Филотипы микробиоты кишечника представляют собой подмножества таксонов с близкими филогенетическими связями и общими признаками. Основные типы бактерий, составляющие 90% микробиома кишечника человека, включают Bacteroidetes (грамотрицательные) и Firmicutes (грамположительные). Другие важные типы включают актинобактерии (грамположительные) и протеобактерии (грамотрицательные). Второстепенные типы включают Verrucomicrobia (грамотрицательные) и Fusobacteria (грамотрицательные). Соотношение филотипов в микробиоте кишечника варьируется от рациона питания. Важно отметить, что состав микробиоты кишечника у каждого человека индивидуален и может различаться не только по видовому составу, но и по функциональной активности отдельных штаммов. [3, 4].

Состав кишечной микробиоты меняется в течение жизни человека как качественно, так и количественно под влиянием различных факторов, таких как питание, окружающая среда, режим сна и бодрствования, а также уровень физической активности. Проведенные исследования показывают, что питание оказывает значительное воздействие на формирование кишечной микробиоты [5].

Устоявшиеся пищевые привычки, диеты, включающие преимущественно продукты животного или растительного происхождения, могут оказывать значительное влияние на микробиоту кишечника. [6, 7].

В связи с этим, по нашему мнению, важно изучить особенности питания в организованном закрытом коллективе, провести оценку состава микробиоты кишечника. Это позволит заранее выявлять потенциальные риски развития алиментарно-зависимых заболеваний, проводить профилактические мероприятия.

Цель

Оценить корреляционные связи между потреблением пищевых продуктов животного происхождения и микробиоты кишечника и выявить возможные ассоциации между различными группами микроорганизмов.

Материалы и Методы

В исследовании приняли участие 120 человек в возрасте от 18 до 22 лет (средний возраст 18,4 ± 0,7 лет). Участники исследования сформировали организованный коллектив закрытого типа, функционирующий в условиях жёсткой изоляции от внешней среды и имеющий строго регламентированную иерархическую структуру. В исследовании принимали участие представители мужского пола (100%).

Критериями включения определены: наличие информированного добровольного согласия испытуемого на участие в исследовании; возраст испытуемых от 18-22 лет; отсутствие острых инфекционных заболеваний за 6 месяцев; отсутствие приема антибактериальных препаратов более 3-х месяцев; отсутствие ограничений в питании (вегетарианство, сыроедение и прочее); проживание в пределах одного организованного коллектива закрытого типа.

У участников эксперимента проводился сбор биоматериала, представленного содержимым толстой кишки (кал) Биоматериал помещали в стерильный контейнер объемом 60 мл и доставляли в микробиологическую лабораторию в медицинском контейнере (ТМ-1), который находился в сумке-чехле с хладоэлементами МХД-1.

Все этапы исследования — подготовку образцов, посев и инкубацию проводили в анаэробной среде. Анаэробные условия обеспечивались при помощи анаэробной станции Bactron 300-2 (Sheldon Manufacturing Inc., США). Для микробиологического исследования отбирали образцы кала весом 1 грамм с последующим суспендированием в 9 мл стерильного физраствора хлорида натрия (первое разведение 10^-1) в анаэробных условиях. Суспендирование проводили с использованием Vortex V-1 Plus (Biosan, Латвия) в течение одной минуты. Затем проводили дополнительные 100-кратные разведения с целью получения разведения 10⁻⁵. Для посева использовали 100 мкл полученной суспензии из разведения 10⁻⁵. Суспензию распределили по поверхности питательной среды с использованием шпателя Дригальского.

Посев отобранного биоматериала проводился на расширенный перечень питательных сред: агар для энтеробактерий (HiMedia, Индия), агар для селективного выделения Veillonella spp. (HiMedia, Индия), агар для селективного выделения Clostridium spp. (Condalab, Испания), агар для выделения бифидобактерий (HiMedia, Индия), агар для выделения анаэробных бактерий (HiMedia, Индия), агар для селективного выделения Brucella spp. (HiMedia, Индия), агар для выделения, культивирования и идентификации гемолитической активности требовательных микроорганизмов (кровяной агар) (HiMedia, Индия), хромогенный агар для обнаружения и подсчета уропатогенных бактерий (HiMedia, Индия), агар для селективного выделения молочнокислых бактерий (HiMedia, Индия), агар для селективного выделения лактобактерий орального и фекального происхождения (Condalab, Испания), агар Сабуро с хлорамфениколом и циклогексимидом для селективного выделения и культивирования грибов (HiMedia, Индия).

Все посевы культивировали при температуре 37 °С в течение не менее 120 часов в бескислородных условиях анаэробной станции Bactron 300-2 (Sheldon Manufacturing Inc., США).

Для идентификации всех микроорганизмов применяли MALDI-ToF масс-спектрометрию на анализаторе MicroflexLT (Bruker, Германия) с использованием метода прямого и расширенного нанесения с добавлением муравьиной кислоты.

Питание участников исследования осуществлялось в столовой по одной норме довольствия, которая предполагает одинаковое питание по утвержденному перечню продуктов и минимальной возможности его разнообразить за счет элементов ограниченного шведского стола. Дополнительное питание вне столовой для участников исследования было строго исключено.

Чтобы оценить фактическое питание участников, использовался метод 24-часового воспроизведения рациона. Полученные данные обрабатывали в компьютерной программе «Нутри-проф» (версия ПО № 2.9, ЭВМ № 2018616124 от 23.05.2018 г).

Для каждого участника исследования анализировали информацию о питании за три дня. Опросы проводились в понедельник, среду и субботу. По итогам оценки фактического питания с учетом задач исследования нами был проанализирован характер потребления пищевых продуктов животного происхождения, которые были объединены в следующие группы: «молоко и молочные продукты»; «яичные продукты»; «мясо, мясные продукты, готовые мясные блюда»; «рыба, морепродукты, готовые рыбные блюда»; «масла животного происхождения».

На основе полученных данных о фактическом потреблении группы пищевых продуктов за 3 дня нами была определена средняя частота потребления указанных групп в течение одного дня с указанием средней величины потребления в г/сут.

Проведение исследования одобрено этическим комитетом по биоэтике ФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России, протокол
№ 252 от 07.09.2022 г. Все участники исследования до включения в исследование добровольно подписали форму информированного согласия, утвержденную в составе протокола исследования этическим комитетом.

Статистическая обработка полученных данных проводилась на базе программного обеспечения стандартного пакета StatTech v.4.2.6 (ООО "Статтех", Россия). Исследуемые количественные показатели оценивались на предмет соответствия нормальному распределению с помощью критерия Шапиро-Уилка (при числе исследуемых менее 50) или критерия Колмогорова-Смирнова (при числе исследуемых более 50). В случае отсутствия нормального распределения количественные данные описывались с помощью медианы (Me) и нижнего и верхнего квартилей (Q1 – Q3). Сравнение двух групп по количественному показателю, распределение которого отличалось от нормального, выполнялось с помощью U-критерия Манна-Уитни. Различия полученных показателей считались статистически значимы при p <0,05.

Сравнение трех и более групп по количественному показателю, распределение которого отличалось от нормального, выполнялось с помощью критерия Краскела-Уоллиса, апостериорные сравнения определялись при помощи критерия Данна с поправкой Холма.

Направление и теснота корреляционной связи между двумя количественными показателями оценивались с помощью коэффициента ранговой корреляции Спирмена (при распределении показателей, отличном от нормального).

Результаты

При идентификации микроорганизмов, полученных от 120 участников исследования, было обнаружено 112 различных видов. У каждого пациента было выделено от 2 до 19 видов микроорганизмов. Среднее значение количества выделенных видов микроорганизмов составило 10,4.

В исследовании были проведен корреляционный анализ между всеми видами и родами микроорганизмов у группы людей, представляющих закрытый коллектив, и продуктами питания животного происхождения, употребляемыми в ходе исследования.

Статистический анализ проводился между таксонами различного уровня, включая роды и виды. Также был проведен статистический анализ зависимости между потреблением продуктов питания животного происхождения в организованном коллективе закрытого типа и наличием отдельных таксонов микроорганизмов в составе микробиоты кишечника. От общего числа выявленных таксонов были отобраны 11 выделенных родов микроорганизмов на основе полученных статистически значимых результатов. Таким образом нами были выбраны следующие таксоны микроорганизмов: Salmonella spp., Agromyces spp., Geobacillus spp., Roseomonas spp., Lactococcus spp., Limosilactobacillus spp., Micrococcus spp., Klebsiella spp.

Из представленных видовых таксонов наиболее часто выделялись: Lactococcus lactis, Lactococcus garvieae, Limosilactobacillus mucosae, Limosilactobacillus reuteri, Limosilactobacillus gastricus, Limosilactobacillus fermentum, Micrococcus luteus, Klebsiella pneumoniae.

В единичных случаях выделялись следующие виды микроорганизмов: Agromyces brachium, Geobacillus thermoglucosidasius, Roseomonas aerofrigidensis, Klebsiella variicola.

Был проведен статистический анализ зависимости между потреблением мясных продуктов и особенностями микробиоты кишечника в организованном коллективе закрытого типа (табл. 1).

В проведенном нами исследования была проанализирована взаимосвязь между частотой потребления мясных продуктов и наличием бактерии Lactococcus spp. в просвете толстой кишки.

Было установлено, что при частоте употребления данного вида пищевых продуктов питания ≥ 7, снижена вероятность выделения данного микроорганизма. При употреблении в среднем 113,9 ± 31,1 г/сут представленных видов пищевой группы продуктов вероятность выявления в организме Lactococcus spp. снижена. Также установлено, что у 22-ти из 120 исследуемых при употреблении ≤ 121,4 ± 29,6 г/сут мясных продуктов была обнаружена Lactococcus spp., что составляет 18,3%.

Был проведен статистический анализ зависимости между потреблением рыбных продуктов и особенностями микробиоты кишечника в организованном коллективе закрытого типа (табл. 2).

В проведенном нами исследования была проанализирована взаимосвязь между частотой потребления рыбных продуктов и наличием бактерий Limosilactobacillus spp., Salmonella spp. Micrococcus spp. в просвете толстой кишки.

Было установлено, что при частоте употреблении данного вида пищевых продуктов питания ≥ 2, повышена вероятность выделения Limosilactobacillus spp., вероятность выделения Salmonella spp. Micrococcus spp. снижена.

Так, при употреблении в среднем 140,0 ± 0,1 г/сут готовых рыбных блюд повышается вероятность обнаружения Limosilactobacillus spp. В частности, у 35-ти из 120 исследуемых, использовавших в своем суточном рационе рыбные блюда, были обнаружены представители рода Limosilactobacillus, что составляет 29,2%.

При уменьшении частоты употребления в суточном рационе представленной группы продуктов, увеличивается вероятность обнаружения Salmonella spp., Micrococcus spp. Так, у 4-х из 120 исследуемых, в суточном рационе которых отсутствовали рыбные блюда были выделены представители рода Salmonella, что составляет 3,3%.

При употреблении данной группы продуктов ≤ 132,3 ± 9,9 г/сут у 42-х из 120 исследуемых были выделены Micrococcus spp., что составило 35,0 %.

Также нами был проведен корреляционный анализ между потреблением продуктов питания животного происхождения и отдельными видами микроорганизмов (табл. 3). Однако, статистически значимая корреляция (p=0,033) отмечается только для вида Micrococcus luteus, который был выделен у 39-ти из 120 исследуемых и отмечается только при употреблении в пищу рыбы и морепродуктов, что составляет 32,5 %.

Был проведен статистический анализ зависимости между потреблением масла животного происхождения и особенностями микробиоты кишечника в организованном коллективе закрытого типа (табл. 4).

В проведенном нами исследования нами была проанализирована взаимосвязь между частотой потребления масла животного происхождения и наличием бактерий Klebsiella spp., Lactococcus spp. в просвете толстой кишки.

Было установлено, что при частоте употреблении данного вида пищевых продуктов питания при ≤ 8, при ≤ 8 (7 – 9) повышена вероятность выделения Klebsiella spp. Lactococcus spp.

Так, при уменьшении частоты употребления в суточном рационе представленной группы продуктов, увеличивается вероятность обнаружения Klebsiella spp., Lactococcus spp. Так, у 66-ти из 120 участников, в суточном рационе которых потребление масел животного происхождения ≤ 15,5 ± 1,6 г/сут выделяется Klebsiella spp., что составляет 55,0%.

При употреблении данной группы продуктов ≤ 15,6 ± 1,6 г/сут у 22-х из 120 исследуемых были выделены Lactococcus spp., что составило 18,3 %.

Дополнительно нами была проанализирована взаимосвязь между частотой потребления молока и молочных продуктов и наличием бактерий Salmonella spp. в просвете толстой кишки. Было установлено, что при частоте употреблении данного вида пищевых продуктов питания ≥ 4, возрастает вероятность выделения сальмонелл в кишечном содержимом. При употреблении в среднем 22,5 ± 16,9 г/сут молока и молочных продуктов, вероятность обнаружить Salmonella spp. в отделяемом толстой кишки значительно увеличивается (табл. 5).

Также дополнительно нами был проведен статистический анализ зависимости между потреблением яиц и яичных продуктов и особенностями микробиоты кишечника в организованном коллективе закрытого типа.

В проведенном нами исследования нами была проанализирована взаимосвязь между частотой потребления яиц и яичных продуктов, а также наличием бактерий Agromyces spp.  Geobacillus spp. Roseomonas spp. в просвете толстой кишки.

Было установлено, что при частоте употреблении данного вида пищевых продуктов питания ≥ 3, снижена вероятность выделения данных микроорганизмов. При употреблении в среднем 29,4 ± 21,0 г/сут представленных видов пищевой группы продуктов вероятность выявления в организме бактерий родов Agromyces, в среднем 29,4 ± 21,0 г/сут Geobacillus, в среднем 29,4 ± 21,0 г/сут Roseomonas статистически снижена.

При употреблении в среднем менее 15,0 ± ,0 г/сут данного вида пищевой продукции увеличивается вероятность выявления в микробиоте кишечника представленных родов бактерий.

Следует учитывать, что в проведенном исследовании данные результаты получены в единичных случаях, однако, при проведении анализа были получены статистически достоверные различия для Agromyces spp. (p = 0,029), Geobacillus spp. (p = 0,029), Roseomonas spp. (p = 0,029).

Обсуждение

Согласно полученных результатов проведенного исследования В.Ю. Контаревой и соавторами установлено, что при ежедневном употреблении молока и молочных продуктов снижется риск бактерионосительства Salmonella spp. за счет способности молочных продуктов ингибировать рост и развитие условно-патогенных микроорганизмов Данный факт подтверждается и другими описанными исследованиями в литературных источниках [8]. Однако в нашем исследовании была выявлена обратная корреляция между представленным видом пищевой продукции и частотой выделения представителей указанного рода микроорганизмов.

Так, согласно исследованию, проведенному Vivian Hoffmann и соавторами, установлены случаи контаминации Salmonella spp. молока и молочных продуктов питания. Авторы исследования утверждают, что бактериальное загрязнение присутствует в пастеризованном и ультрапастеризованном молоке. Так, Salmonella spp. была культивирована в 6,8% (n = 27/395) образцов жидкого пастеризованного и ультрапастеризованного молока, в 5,3% (n = 21/395) из которых выделялся патоген Salmonella enterica [9].

Установлено, что употребление в пищу масел животного происхождения также значительно влияет на формирование структуры микробиоты кишечника. Как описано Zhan Y и соавторами, диеты с высоким содержанием насыщенных жиров могут приводить к нарушению баланса (дисбиозу) в кишечной микробиоте. Дисбиоз формируется в результате изменения соотношения Firmicutes и Bacteroidetes. Такие изменения ведут к повышению уровня провоспалительных цитокинов в кишечнике и в следствии к увеличению проницаемости его слизистой оболочки. Для поддержания здоровья и гомеостаза кишечной микробиоты рекомендуется придерживаться сбалансированного рациона, в котором обеспечено правильное соотношение потребления жирных кислот, особенно омега-3 и омега-6 полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК) [10].

В исследовании Viteri-Echeverría J и соавторов описано применение диеты с высоким содержанием жиров пациентами с муковисцидозом. В результате проведенного исследования авторами выявлены значимые зависимости, в том числе: уменьшение потребления белка, мяса и рыбы коррелирует с уменьшением количества бифидобактерий, увеличение потребления липидов коррелирует с увеличением количества Escherichia spp., Shigella spp, Streptococcus spp., а также увеличение потребления углеводов коррелирует с уменьшением количества Veillonella spp., Klebsiella spp. [11].

Микробная обсемененность молочных продуктов с высоким содержанием жира (например, сливочного масла) требует дальнейшего изучения. М.Ю. Сыромятников и соавторы с использованием молекулярных методов исследовали микробный состав коммерческих марок сливочного масла. Так, согласно представленным данным автора в ходе проведенного исследования, были идентифицированы наиболее распространенные рода бактерий таких как Lactobacillus spp., Streptococcus spp., Bacillus spp., Escherichia spp., Listeria spp., Citrobacter spp., KIlebsiella spp. [12].

По полученным данным проведенного нами исследования взаимосвязи между потреблением масла животного происхождения и некоторыми микроорганизмами, установлена статистически значимая значимость в отношении klebsiella spp. (табл. 4), что соответствует результатам представленного исследования.

В открытых литературных источниках отсутствуют данные о видовом разнообразии микробиоты кишечника человека и выявленными в ходе нашего исследования видового разнообразия при употреблении яичных продуктов. Однако имеются данные о формировании видового разнообразия микробиоты кишечника при употреблении данного вида пищевой продукции другими видами бактерий. Так, в исследовании автора Liu X и соавторов описано влияние диеты, основанной на добавлении вареных яиц в количестве двух штук в ежедневный рацион на протяжении 2-х недель исследования. В микробиоте кишечника авторами описывается микробиота кишечника участников исследования следующими выявленными микроорганизмами: Acinetobacter spp., Alloprevotella spp., Escherichia spp., Shigella spp., Streptococcus spp., Dorea spp., Bifidobacterium spp., Bacteroides spp., Parabacteroides spp. и другими. В своем исследовании авторы приходят к заключению что ежедневное употребление двух яиц в течение 2 недель значительно улучшает качественные и количественные показатели микробиоты кишечника, а также и положительно влияет на функцию кишечника [13].

Молочнокислые бактерии являются частью микрофлоры мяса, упакованного под вакуумом или в модифицированной газовой среде. Lactococcus spp. широко применяется в составе заквасок, преимущественно в молочной промышленности, и также присутствует во многих ферментированных продуктах растительного происхождения. Публикуются сведения о выделении Lactococcus spp., которые традиционно всегда считались и ассоциировались исключительно с молочными и растительными продуктами, из кишечника участников исследования при употреблении мяса, мясных продуктов (табл. 1). Данный факт расширяет понимание о распространении и экологии этих микроорганизмов, подчеркивая их способность адаптироваться к различным средам и пищевым источникам. Подобные тенденции также описываются в литературных источниках, так, Lactococcus spp. был выделен из ферментированных колбасных изделий, мясных (свинина) и рыбных продуктов. [14].

Также в литературных источниках описывается широкое применение Lactococcus spp. в пищевой промышленности при изготовлении мясных продуктов. К примеру,
Lactococcus lactis используют как защитную культуру для предотвращения размножения Listeria spp. в охлажденных мясных продуктах. Роды бактерий Carnobacterium, Lactobacillus, Pediococcus, Leuconostoc, Weissella играют основную роль в порче мясных продуктов [15].

Полученные в проведенном нами исследовании получены обратные данные (табл. 1). Мы предполагаем, что это связано с тем, что мясные и рыбные продукты питания в нашем исследовании использовались без вакуума или не были помещены в модифицированные газовые среды.

В исследовании, проведённом Okyere A и соавторами, сообщается о разнообразии бактериальных сообществ в образцах рыб, которые они изучали. Были обнаружены такие бактерии, как Escherichia coli, Shigella spp., Salmonella spp., Listeria spp. и Staphylococcus aureus. Также сообщается о выявлении известных патогенных микроорганизмов, таких как Aeromonas spp., Salmonella spp., E. coli, Listeria monocytogenes, Staphylococcus spp., Enterococcus spp. и Vibrio spp. в проанализированных образцах рыб [16].

В другом исследовании Shang Q и соавторов было установлено, что в ферментированной рыбной продукции выявлялось наличие Lactobacillus spp, так как они непосредственно участвуют в процессе ферментации [17].

Также стоит обратить внимание и на выделение в рыбной продукции Micrococcus spp., в частности Micrococcus luteus. В литературных источниках отмечается описание выделения Micrococcus spp. на начальных этапах производства ферментированных рыбных продуктов. Это предполагает использование недостаточных гигиенических процедур при работе с сырьем. Также следует отметить протеолитическую и липолитическую активность Micrococcus spp. [18].

Проблема изучения роли микробиоты кишечника, формирования под влиянием различных видов пищевой продукции остается актуальной по настоящее время. Полученные результаты данного исследования позволяют предположить, что продукты животного происхождения могут оказывать влияние на формирование микробиоты кишечника. Различные научные исследования указывают на то, что микробиота может играть роль в развитии и прогрессировании различных заболеваний [19].

Заключение

Подводя итоги проведенного исследования, можно сказать о прямой связи между соблюдением диеты, включающей готовые рыбные блюда и значительным увеличением в микробиоте кишечника количества выявляемых Limosilactobacillus spp., Micrococcus spp., в частности Micrococcus luteus.

Также было выявлено несколько корреляций между употреблением яиц и яичных продуктов и выделением Agromyces spp. Geobacillus spp. Roseomonas spp., которые не описаны в открытых литературных источниках и могут носить частный характер выявления, но при этом имеют статистически достоверные различия.

В проведенном исследовании также подтверждена корреляция между потреблением сливочного масла и Klebsiella spp.

Проводимые дальнейшие исследования могут дать более широкое понимание о влиянии разнообразных пищевых продуктов на здоровье человека, которое формируется при непосредственном участии микробиоты кишечника.

С учетом полученных данных, для установления более достоверных связей между употреблением продуктов животного происхождения и представителями кишечной микробиоты представляется рациональным проведение аналогичных исследований с большей выборкой, разделением и расширением перечня продуктов питания, а также дробление участников исследования на возрастные группы.

Таблица 1. Взаимосвязь между потреблением мясных продуктов и отдельными представителями микробиоты кишечника.

Table 1. The relationship between the consumption of meat products and individual members of the intestinal microbiota.

Примечание. *Ме – медиана частоты употребления представленной группы продуктов за три дня

Note. *Me – median frequency of consumption of the presented food group over three days.

Таблица 2. Взаимосвязь между потреблением рыбных продуктов и отдельными представителями микробиоты кишечника.

Table 2. The relationship between the consumption of fish consumption and individual members of the intestinal microbiota.

Примечание. *Ме – медиана частоты употребления представленной группы продуктов за три дня

Note. *Me – median frequency of consumption of the presented food group over three days.

Таблица 3. Взаимосвязь между потреблением рыбных продуктов и Micrococcus luteus.

Table 3. The relationship between the consumption of fish consumption and Micrococcus luteus.

Примечание. *Ме – медиана частоты употребления представленной группы продуктов за три дня

Note. *Me – median frequency of consumption of the presented food group over three days.

Таблица 4. Взаимосвязь между потреблением масла животного происхождения и отдельными представителями микробиоты кишечника.

Table 4. The relationship between animal oil consumption and individual members of the intestinal microbiota.

Примечание. *Ме – медиана частоты употребления представленной группы продуктов за три дня

Note. *Me – median frequency of consumption of the presented food group over three days.

Таблица 5. Взаимосвязь между частотой потребления молока и молочных продуктов и отдельными представителями микробиоты кишечника.

Table 5. Relationships between frequency of milk and dairy product consumption and individual representatives of the gut microbiota.

Примечание. *Ме – медиана частоты употребления представленной группы продуктов за три дня

Note. *Me – median frequency of consumption of the presented food group over three days

About the authors

Alexander Ermolaev

Author for correspondence.
Email: a.v.ermolaev@samsmu.ru
ORCID iD: 0000-0003-4044-9139
Russian Federation

Artem Lyamin

Email: a.v.lyamin@samsmu.ru

Dmitry Gorbachev

Email: d.o.gorbachev@samsmu.ru

References

Supplementary files